Kustīgu epidermas hloroplastu jaunās lomas augu imunitātē

Anotācija:

Augu epidermā ir netipiski mazi hloroplasti. Tomēr šīs organellas fizioloģiskā loma ir neskaidra salīdzinājumā ar lielo mezofila hloroplastu, kuru labi zināmā funkcija ir fotosintēze. Lai gan līdz šim ir paplašinātas zināšanas par hloroplastu iesaistīšanos augu imunitātē, atšķirības starp epidermas un mezofila hloroplastiem ir ārpus šī pētījuma jomas. Ņemot vērā augu epidermas kā šķērslis vides spriedzēm, tostarp patogēnu uzbrukumiem, un hloroplastu imūnsistēmas funkciju, epidermas hloroplastu augu aizsardzības pētījumi ir jauna joma. Jaunākie pētījumi ir atklājuši epidermas hloroplastu dinamiskās kustības, reaģējot uz sēnīšu un olšūnu patogēniem. Turklāt ir ziņots par epidermas hloroplastu saistītiem proteīniem un šūnu notikumiem, kas ir cieši saistīti ar epidermas rezistenci pret patogēniem. Šajā pārskatā esmu koncentrējies uz nesenajiem panākumiem epidermas hloroplastu mediētās augu imunitātes jomā.

Atslēgvārdi: epidermas hloroplasts; hloroplastu kustība; stromule; augu patogēns; iespiešanās; rezistence pret saimniekiem; preinvazīvā aizsardzība; Arabidopsis thaliana; Nicotiana benthamiana; CHUP1.

Augu imunitāte un cilvēka imunitāte ir divi dažādi aizsardzības mehānismi, un ir acīmredzamas atšķirības:

1. Dažādi patogēni, ar kuriem cīnīties: augi galvenokārt pretojas bioloģiskiem patogēniem, piemēram, baktērijām, sēnītēm un vīrusiem, savukārt cilvēka imunitāte galvenokārt pretojas baktērijām un vīrusiem.

2. Dažādas imūnās atbildes metodes: augu imunitāte galvenokārt aizsargā pret patogēniem, izmantojot fizisku izolāciju, ķīmisku inhibīciju un gēnu regulēšanu, savukārt cilvēka imunitāte galvenokārt pretojas patogēniem, izmantojot makrofāgus, T šūnas un B šūnas.

3. Atšķirīga imūnspecifitāte: augu imunitāte izmanto vienu un to pašu aizsardzības metodi pret visiem patogēniem, tas ir, nespecifisko imunitāti, savukārt cilvēka imunitāte ir specifiska, kas spēj atpazīt un radīt atbilstošas ​​imūnās atbildes pret konkrētiem patogēniem.

4. Atšķirīga imūnā atmiņa: augiem nav imūnatmiņas spēju, tas ir, ja tie ir pretojušies noteiktam patogēnam, tiem joprojām ir jārestartē imūnā atbilde nākamreiz, kad tie saskaras ar to pašu patogēnu. Cilvēka imūnsistēmai ir imūnatmiņas spēja, tas ir, pēc pretošanās patogēnam, tai būs ilgtermiņa imūnatmiņa pret šo patogēnu, un nākamreiz, kad tā atkal saskaras ar to pašu patogēnu, tā var ātri radīt imūnreakciju. , tādējādi efektīvi kontrolējot patogēnu Infect. Tātad, salīdzinot, ļoti svarīga ir arī mūsu cilvēka imunitāte. Mums jākoncentrējas uz savas imunitātes uzlabošanu. Cistanche deserticola to spēj. Gaļā esošie polisaharīdi var regulēt cilvēka imūnsistēmas imūnreakciju un uzlabot imūno šūnu stresa spēju. , Uzlabo imūnšūnu baktericīdo iedarbību.

Noklikšķiniet uz cistanche deserticola papildinājuma

1. Ievads

Daudzšūnu organismu, tostarp augu, epiderma darbojas kā barjera, lai aizsargātu pret dažādiem spriegumiem, piemēram, ārējās vides izmaiņām un patogēnu uzbrukumiem. No patogēnu viedokļa raugoties cauri auga epidermas šūnām, ir būtisks pirmais solis invāzijā; jo īpaši sēnīšu un olšūnu patogēniem ir jāiekļūst tieši augu epidermā un jāizveido invazīvas hifas, lai infekcija būtu veiksmīga. Piemēram, antracnozes sēnes Colletotrichum sugas un rīsu sēnīte Pyricularia oryzae (sin. Magnaporthe oryzae) veido melanizētu kupolveida šūnu, ko sauc par appresoriju uz auga virsmas, lai izveidotu iespiešanās tapu saimniekaugu epidermā, kam seko invazīvs savienojums. hifa pagarinājums un destruktīvas slimības uzliesmojums [1].

Tomēr, ja augs nav saimnieks, šie sēnīšu patogēni var veidot melanizētu appresoriju, bet nevar iekļūt epidermas šūnā augu preinvazīvās pretsaimnieka rezistences (NHR) dēļ, kas parasti nodrošina ilgstošu, stabilu un plaša spektra imunitāti un efektīvi novērš. liela skaita nepielāgotu sēņu un olšūnu invāzija nesaderīgā mijiedarbībā [2,3]. Ir ziņots, ka paraugā misiņainā auga Arabidopsis thaliana daudzi imūnsistēmas ceļi un komponenti ir pamatā epidermas NHR izvietošanai daudzslāņu veidā pret nepielāgotu sēnīšu un olšūnu patogēnu, piemēram, Blumeria graminis f. sp. hordei [4–12], Colletotrichum tropicale [13–16], P. oryzae [17–22] un Phytophthora infestans [6,7]. Tomēr pilnīga izpratne par preinvazīvās NHR molekulāro bāzi joprojām ir nenotverama. Lai iegūtu visaptverošu izpratni par NHR, ir svarīgi identificēt nezināmus ar imūnsistēmu saistītus notikumus un komponentus augu epidermā.

Augstākajos augos, izņemot dažus augus, piemēram, tabaku, ilgu laiku tika uzskatīts, ka epidermas šūnās nav hloroplastu, izņemot aizsargšūnas [23–26]. Lielākā daļa pētījumu par hloroplastiem koncentrējas uz mezofila šūnām, kur daudzi tipiski lieli hloroplasti ir ļoti diferencēti fotosintēzei [27–29]. Tomēr hlorofilu saturoši netipiski mazi hloroplasti ir novēroti arī A. thaliana epidermas seguma šūnās, lai gan tilakoīdi, kas ir atbildīgi par gaismas atkarīgām fotosintēzes reakcijām, ir vāji attīstīti [30–36]. Tāpēc epidermas hloroplastu fizioloģiskā loma ir jauna tēma augu zinātnes jomā.

Ir zināms, ka hloroplasti darbojas kā vides sensori pret vairākiem biotiskiem un abiotiskiem spriegumiem [37, 38]. Piemēram, augu imūnās atbildes reakcijai pret patogēniem tiek izmantoti sekundārie ziņotāji, piemēram, reaktīvās skābekļa sugas (ROS) un kalcijs (Ca2 plus), un fitohormonu prekursori, piemēram, salicilskābe (SA), jasmonskābe un abscisīnskābe. visi iegūti no hloroplastiem [39–42]. Ir daudz lielisku atsauksmju par hloroplastu lomu augu imunitātē. Es aicinu lasītājus uz jaunākajiem pārskatiem, kas sniegs pārskatu par augu aizsardzības reakcijām, kas saistītas ar hloroplastiem [43–47].

Tomēr ir ļoti maz augu aizsardzības pētījumu, kas koncentrējas uz epidermas hloroplastiem, un funkcionālās atšķirības starp epidermas un mezofila hloroplastiem augu imūnsistēmā nav pievērsušas lielu uzmanību. Nesen daži ziņojumi parādīja epidermas hloroplastu iesaistīšanos augu imunitātē. Šajā pārskatā galvenā uzmanība tiek pievērsta epidermas hloroplastiem, un ir aprakstīts nesenais progress augu epidermas imunitātē.

2. Epidermas hloroplastu reakcija kontrolē sēnīšu patogēnu iekļūšanu A. thaliana

2.1. Epidermas hloroplastu intracelulārās kustības, reaģējot uz sēnīšu patogēniem A. thaliana

A. thaliana līdzsvara stāvoklī epidermas hloroplasti netiek novēroti ietves šūnu augšējās periklinālās sienas (virsmas) tuvumā, jo tie parasti atrodas pie apakšējās periklinālās (apakšā) un antiklinālās sienas. Nesenā ziņojumā es atklāju, ka epidermas hloroplasti parādījās uz ceļa seguma šūnu virsmas, reaģējot uz Colletotrichum sēnēm ar melanizētu apresoriju veidošanos, un nosaucu šo parādību par epidermas hloroplasta reakciju (ECR) (1. attēls) [48].

Interestingly, ECR occurs more strongly against nonadapted fungi such as the Japanese flowering cherry pathogen Colletotrichum nymphaea PL1-1-b, the cosmos pathogen Colletotrichum fioriniae CC1, and the apple pathogen Colletotrichum siamense MAF1, compared to the adapted Brassicaceae pathogen Colletotrichum higginsianum Abr1-5, which readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 > C. siamense MAF1, while two other nonadapted strains, hau tree pathogen C. siamense COC4, and cucurbit pathogen Colletotrichum orbiculare 104-T, do not trigger ECR in the wild-type plant [48]. Importantly, C. siamense COC4 and C. orbiculare 104-T sufficiently induce ECR in plants with a mutation in the PEN2 gene [48], which encodes an atypical myrosinase that works as a core preinvasive NHR contributor against many fungal and oomycete pathogens [6,9,13,17,48–50], although these two nonadapted pathogens cannot invade pen2 mutants. The frequencies of ECR in the pen2 mutant against C. fioriniae CC1 and C. siamense MAF1 are also higher than those in the wild-type plant, whereas other single mutants of immune-related genes such as EDR1, GSH1 EDS5, and CAS have little effect on ECR [48]. These results suggest that ECR is preferentially activated when PEN2-based antifungal preinvasive defense becomes ineffective in epidermal cells. Similarly, in penetration tests on multiple Arabidopsis mutants with many immune-related mutations, these five nonadapted Colletotrichum strains displayed the differential abilities to overcome preinvasive NHR in the same order as the ECR-inducing ability; C. nymphaea PL1-1-B and C. fioriniae CC1 can invade the epidermis of the wild-type plant to some degree and more of the pen2 mutant, whereas C. siamense MAF1, COC4, and C. orbiculare 104-T can break through the epidermal NHR only in the presence of pen2 mutation or with additional mutations such as edr1, gsh1, eds5, and cas (Figure 2, Redrawn from [51]) [48,51]. Thus, there is a tight link between ECR induction in plants and the invasion ability of the nonadapted Colletotrichum fungi, which implies the involvement of ECR in epidermal preinvasive NHR, because these fungal pathogens are incompatible with and definitely cannot infect A. thaliana. The contribution of ECR to preinvasive NHR is described in a later section. Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, x FOR PEER REVIEW 3 of 17 readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 >C. siamense MAF1, savukārt divi citi neadaptēti celmi, hau koku patogēns C. siamense COC4 un ķirbju patogēns Colletotrichum orbiculare 104-T, neizraisa ECR savvaļas tipa augā [48].

Svarīgi ir tas, ka C. siamense COC4 un C. orbiculare 104-T pietiekami inducē ECR augos ar mutāciju PEN2 gēnā [48], kas kodē netipisku mirozināzi, kas darbojas kā galvenais preinvazīvs NHR veicinātājs pret daudzām sēnītēm un olšūnām. patogēni [6,9,13,17,48–50], lai gan šie divi nepielāgotie patogēni nevar iebrukt pen2 mutantos. Arī ECR biežums pen2 mutantā pret C. fioriniae CC1 un C. siamense MAF1 ir augstāks nekā savvaļas tipa augā, turpretim citiem atsevišķiem ar imūnsistēmu saistītu gēnu mutantiem, piemēram, EDR1, GSH1 EDS5 un CAS, ir maz. ietekme uz ECR [48]. Šie rezultāti liecina, ka ECR tiek aktivizēts, ja uz PEN{20}} balstīta pretsēnīšu preinvazīvā aizsardzība kļūst neefektīva epidermas šūnās.

Līdzīgi, iekļūšanas testos ar vairākiem Arabidopsis mutantiem ar daudzām ar imūnsistēmu saistītām mutācijām, šiem pieciem nepielāgotajiem Colletotrichum celmiem bija atšķirīgas spējas pārvarēt preinvazīvo NHR tādā pašā secībā kā ECR inducējošā spēja; C. nymphaea PL1-1-B un C. fioriniae CC1 zināmā mērā un vairāk var iebrukt savvaļas auga epidermā no pen2 mutanta, savukārt C. siamense MAF1, COC4 un C. orbiculare {{8 }}T var izlauzties cauri epidermas NHR tikai pen2 mutācijas klātbūtnē vai ar papildu mutācijām, piemēram, edr1, gsh1, eds5 un cas (2. attēls, pārzīmēts no [51]) [48,51]. Tādējādi pastāv cieša saikne starp ECR indukciju augos un nepielāgotu Colletotrichum sēņu invāzijas spēju, kas nozīmē ECR iesaistīšanos epidermas preinvazīvā NHR, jo šie sēnīšu patogēni nav saderīgi ar A. thaliana un noteikti nevar inficēt to. ECR ieguldījums preinvazīvajā NHR ir bezsaimnieka Arabidopsis mutanti, kas tika novērtēti, pamatojoties uz melanizētā appresorija mediētās ievadīšanas (MAE) rādītājiem, un klasificēti. MAE līmenis (procentos) tika aprēķināts, izmantojot šādu skaitlisko formulu: (melanizēto appresoriju skaits ar invazīvu hifu veidošanos) / (melanizēto appresoriju skaits). Adaptētā C. higginsianum Abr1-5 (MAFF305635) tiek parādīta kā kontrole. Sēnīšu iekļūšanas testu procentuālais daudzums kā "-", "plus /-", "plus", "plus plus", "plus plus plus" un "plus plus plus plus" ir 0–2 procenti, 2–10 procenti, Attiecīgi 10–20 procenti, 20–35 procenti, 35–60 procenti un 60–100 procenti. nd: nav noteikts. Pielāgots no [51].

ECR nav specifisks Colletotrichum. Epidermas hloroplasti parādās arī virsmā pēc inokulācijas ar nepielāgotu patogēnu P. oryzae, kas liecina par melanizētu appresoriju mediētās ievades (MAE) tipa augu invāziju, bet ir filoģenētiski tālu radniecīgs Colletotrichum [48]. P. oryzae izraisītās ECR biežums palielinās arī pen2 mutantā. Tādējādi ECR var būt plaša spektra epidermas reakcija uz dažādiem sēnīšu patogēniem. Šī ideja saskan ar jauno atklājumu, ka nepielāgotā sēne Alternaria alternata, kas nav MAE tipa patogēns un veido melanizētas konidijas, arī inducē ECR A. thaliana, kas nav saimnieks, īpaši pen2 mutācijas klātbūtnē (3. attēls). .

2.2. Epidermas hloroplastu reakcijas izraisītājs

Lai gan tas, kā augu epiderma atpazīst sēnīšu patogēnus un izraisa ECR, joprojām ir atklāts jautājums, daži dati liecina par aizraujošu korelāciju starp sēnīšu iekļūšanas izmēģinājumiem saistītajiem raksturlielumiem un ECR indukciju [48]. Dažas no labi pētītajām patogēnu atvasinātajām molekulām ir ar patogēniem / mikrobiem saistīti molekulārie modeļi (PAMP / MAMP), kas ir ļoti konservēti plaša spektra patogēnu vidū un veicina to dzīvotspēju [52]. Ar bojājumiem saistīti molekulārie modeļi (DAMP), no saimniekorganisma atvasinātas molekulas, piemēram, Pep1, kas ekstracelulāri izdalās patogēnu invāzijas laikā, ir arī norādes uz iedzimtām imūnreakcijām [53]. PAMP/DAMP atpazīst augu modeļa atpazīšanas receptori (PRR), un PAMP/DAMP izraisīta imunitāte tiek ierosināta, izmantojot ar PRR saistītas olbaltumvielas, piemēram, RLP 23 un RLP30, membrānā iegultos receptoriem līdzīgos proteīnus (RLP), FLS2 un BAK1. , membrānā iegultās receptoriem līdzīgās kināzes (RLK) un BIK1 un PBL1, receptoriem līdzīgās citoplazmatiskās kināzes (RLCK) [54–61].

Vairāki pētnieki ir publicējuši ārkārtas pārskatus par PRR signalizāciju augu imunitātē [62–65]. Interesanti, ka ECR nav atkarīgs no BAK1, BIK1, PBL1, Pep{5}sensorēšanas RLK, PEPR1 un PEPR2; tāpēc PAMP un/vai DAMP signalizācijas notikumi, vismaz tie, ko mediē šie RLK un RLCK, nav iesaistīti ECR indukcijā [48]. Turklāt ECR kvantitatīvā noteikšana pen2 mutanta augā pret vairākiem C. orbicular mutantiem, kuriem deficīts dažādos ar invāziju saistītās morfoģenēzes posmos, atklāja, ka, veidojoties iespiešanās tapiņai — adatai līdzīgai sēnīšu struktūrai, kas parādās no appresorija veiksmīgai iekļūšanai augā. epidermā, ir būtiska ECR indukcijai [48].

Augu patogēnās sēnītes un olšūnas izdala virulences proteīnu arsenālu, ko sauc par efektoriem, lai manipulētu ar augu šūnu procesiem un izraisītu imūnsupresiju. Ir publicēti daudzi pārskati par augu patogēnu efektoriem [66–70]. Colletotrichum fluorescējoši iezīmētie efektorproteīni galvenokārt uzkrājas appresorija apakšējā porā, lai izdalītos caur iespiešanās tapu [71, 72]. Šī efektora sekrēcija ir atkarīga no v-SNARE SEC{5}}mediētā intracelulārā satiksmes ceļa sēnē [72] un, kas ir interesanti, korelē ar ECR indukciju [48]. Šie novērojumi norāda uz šādiem potenciālajiem kandidātiem kā ECR izraisītājiem: (i) patogēna molekula(-as), kas izdalās no iespiešanās tapas sēnīšu iekļūšanas izmēģinājumu laikā, un (ii) augu izcelsmes signāls(-i), kas ģenerēts(-i), reaģējot uz slimības pakāpi. sēnīšu progresēšana, mēģinot iekļūt. ECR ir universāls notikums pret daudziem sēnīšu patogēnu veidiem, tostarp Colletotrichum sugām, P. oryzae un A. alternata (3. attēls) [48]. Tāpēc tipiski efektori, kas aprobežojas ar šauru sēnīšu patogēnu loku to saimnieka specifikas dēļ, var nebūt ECR norāde; drīzāk parastie šūnu sienu noārdošie enzīmi vai ļoti konservēti plaša spektra patogēno sēnīšu vai augu bojājumu signāli, kas nav saistīti ar Pep1, var izraisīt ECR augu epidermā.

2.3. Arabidopsis epidermas hloroplastu reakcijas un preinvazīvās rezistences pret saimniekorganismiem regulatori

Lieli mezofila hloroplasti parāda intracelulāras kustības, pamatojoties uz gaismas intensitāti drošai un efektīvai fotosintēzei; tie izplūst no spēcīgas gaismas un migrē uz šūnas antikliniskajām sienām, lai novērstu fotobojājumus (izvairīšanās reakciju), un virzās uz vāju gaismu un nosēžas uz periklinālajām sienām, lai palielinātu fotosintēzes efektivitāti (akumulācijas reakcija). Mezofila šūnās ir identificēti daudzi šīs adaptīvās parādības regulējošie proteīni, ko sauc par hloroplastu foto pārvietošanas kustībām [73]. Tomēr ir maz ziņojumu, un maz ir zināms par komponentiem, kas kontrolē epidermas hloroplastu intracelulāro kustību [74,75]. Šajā kontekstā es nesen pierādīju, ka ECR epidermas šūnās ir kopīgi regulējošie proteīni ar mezofila hloroplasta foto pārvietošanas kustībām [48]. Aktīnu saistošais proteīns CHUP1 ģenerē uz hloroplastu aktīnu balstītu dzinējspēku un ir būtisks gan uzkrāšanās, gan izvairīšanās reakcijām [76–78], savukārt auksilīnam līdzīgais J-domēna proteīns JAC1 regulē hloroplasta-aktīna pavedienu parādīšanos un izzušanu. un tas ir nepieciešams uzkrāšanās reakcijai [79]. Ģenētiski modificētā A. thaliana parāda, ka pārmērīga CHUP1 proteīnu ekspresija izraisa spēcīgu ECR nomākšanu.

Parasti epidermas hloroplasti gandrīz netiek atklāti virsmas laukumā pat pēc inokulācijas ar nepielāgotiem sēnīšu patogēniem [48]. Tomēr JAC1 pārmērīga ekspresija vai CHUP1 dzēšana noved pie epidermas hloroplastu konstitutīvas pozicionēšanas uz virsmas neatkarīgi no sēnīšu inokulācijas [48]. Tādējādi CHUP1 un JAC1 attiecīgi negatīvi un pozitīvi regulē epidermas hloroplastu novietojumu seguma šūnu virsmas laukumā (4. attēls). Jāatzīmē, ka chup1 mutanta inokulācija ar augstu nepielāgotu sēnīšu koncentrāciju tikai nedaudz palielināja virsmas hloroplastu populāciju, tādējādi liekot domāt par ECR pasliktināšanos CHUP1 proteīna izsīkšanas dēļ. Turpretim fototropīns 1 un 2, kas ir zilās gaismas receptori, kas ir atbildīgi par hloroplastu foto pārvietošanas kustībām [80–82], nav nepieciešami ECR aktivizēšanai [48]. Tāpēc hloroplastu fotoattēlu atrašanās vietai un ECR ir atšķirīgas gaismas un patogēnu stimulēšanas atpazīšanas sistēmas, bet tām ir vismaz daži pakārtotie regulējošie komponenti. No mezofila un epidermas hloroplastu atšķirību viedokļa adaptīvo sistēmu daudzpusība pret dažādiem vides spriegumiem varētu atspoguļot auga sarežģīto izdzīvošanas stratēģiju.

Tas, vai ECR veicina augu imunitāti A. thaliana epidermas šūnās, ir aizraujošs jautājums. Lai noskaidrotu ECR iesaistīšanos preinvazīvā NHR, ir pētīta ECR traucējumu ietekme, pārmērīgi ekspresējot vai samazinot CHUP1 proteīnus, uz vairāku nepielāgotu sēņu MAE ātrumu augu epidermā [48]. C. nymphaea PL1-1-B, kas uzrādīja salīdzinoši mazāku nesaderību ar A. thaliana, salīdzinot ar citām nepielāgotām sēnēm, uzrādīja paaugstinātu MAE līmeni augos ar ECR traucējumiem (2. attēls) [48]. Turklāt augos ar pen2 vai citām papildu mutācijām, piemēram, edr1, gsh1, eds5 un cas, CHUP1 proteīnu līmeņa paaugstināšanās vai samazināšanās veicināja C. fioriniae CC1, C. siamense MAF1, COC4 un C MAE līmeni. orbiculare 104-T (2. attēls) [48]. Līdzīgi rezultāti tika iegūti attiecībā uz P. oryzae MAE līmeni. Attiecīgi ECR ir auga stresa reakcija, ar kuru epidermas šūnās tiek pastiprināta preinvazīvā NHR, kad sēnīšu patogēni mēģina iebrukt caur iespiešanās tapu.

Kā aprakstīts, ECR tiek aktivizēts, ja nav ar PEN{0}}saistīta aizsardzības ceļa. Tāpat arī nepielāgota C. fioriniae CC1 inokulācija izraisīja arī daudzu ar aizsardzību saistītu gēnu, piemēram, PAD3, CYP79B2, CYP71A13, PDF1.2a, MYB51, PR1, FRK1 un NHL10, ekspresiju tikai pen2 mutācijas gadījumā, lai gan ECR slieksnis bija zemāks nekā šo gēnu ekspresijas slieksnis [48]. Pamatojoties uz auga NHR slāņaino struktūru, ECR ir viena no aizsardzības reakcijām, kas ieprogrammēta, lai atbalstītu pirmsinvazīvo NHR, ja augstāka slāņa preinvazīvā aizsardzībā iesaistītie ceļi, tostarp ar PEN{17}}saistītie ceļi, ir neefektīvi [ 48,51].

Tas atbilst saiknei starp A. thaliana un zemāko nesaderīgo neadaptēto patogēnu C. nymphaea PL1-1-B, kas daļēji pārvar augsta slāņa preinvazīvo aizsardzību [51]; C. nymphaea PL1-1-B spēcīgi izraisa ECR, kā arī inducē ar aizsardzību saistītus gēnus savvaļas tipa augā [48]. Tiek uzskatīts, ka dabā pastāv vairākas fitopatogēnas sēnes, piemēram, C. nymphaea PL1-1-B, kas daļēji pārvar A. thaliana augstāka slāņa preinvazīvo aizsardzību. Tāpēc augi ir attīstījuši ECR kā vienu no epidermas NHR mehānismiem pret šāda veida sēnīšu patogēniem (4. attēls).

3. Epidermas hloroplastu lokalizēti imūnsistēmas komponenti veicina Arabidopsis preinvazīvo pretsēnīšu rezistenci pret saimniekorganismu.

3.1. Ar imūnsistēmu saistītu komponentu preferenciālā lokalizācija kustīgajiem epidermas hloroplastiem A. thaliana

Vēl nav pilnībā noskaidrots, kā ECR veicina preinvazīvu NHR pret nepielāgotiem sēnīšu patogēniem. Fluorescences dzīvu šūnu attēlveidošana atklāja, ka ar imūnsistēmu saistīti komponenti, piemēram, -glutamilcisteīna sintetāze GSH1, Ca2 plus sensora receptors CAS, MATE ģimenes transportētājs EDS5, izohorismāta sintāze ICS1/SID2 un aminotransferāze ALD1, tika lokalizēti epidermas mazajos hloroplastos4 (attēls) [15,48,83–86]. Interesanti, ka šo komponentu fluorescējošie signāli epidermas hloroplastos ir daudz spēcīgāki nekā lielos mezofila hloroplastos [48,83,85,86]. Tika konstatēts, ka ECR aktivētās seguma šūnās pēc inokulācijas ar nepielāgotu C. fioriniae CC1 GSH1, EDS5 un CAS proteīni lokalizējas virsmas laukumā kopā ar kustīgajiem epidermas hloroplastiem, kas liecina par ciešu saikni starp ECR un šo šūnu intracelulāro izvietojumu. imūnās sastāvdaļas [48]. Šie novērojumi varētu stiprināt epidermas hloroplastu nozīmi augu imunitātē

3.2. Epidermas hloroplasta lokalizēti imūnie komponenti un preinvazīvā aizsardzība A. thaliana

GSH1 veicina augu aizsardzību, izmantojot glutationa biosintēzi gan saderīgā, gan nesaderīgā A. thaliana un patogēna mijiedarbībā [15,87]. CAS ir iesaistīta pārejošā Ca2 plus signalizācijā hloroplastos augu imunitātes laikā [88], un uz CAS mērķētais Sclerotinia sclerotiorum sēnīšu efektors traucē SA signalizāciju saimniekaugā [89]. ICS1/SID2 un EDS5 ir nepieciešami attiecīgi SA prekursoru biosintēzei un transportēšanai augu imūnās atbildes laikā [85,90,91]. Ciešā saikne starp šiem imūnkomponentiem un epidermas hloroplastiem nozīmē to iesaistīšanos epidermas NHR pret sēnīšu patogēniem, kas izraisa ECR. Ir pierādīts GSH1, CAS, EDS5 un ICS1/SID2 ieguldījums preinvazīvā NHR pret nepielāgotajām sēnēm; C. nymphaea PL1-1-B uzrādīja palielinātu MAE gsh1, cas un eds5 atsevišķu mutantu epidermā, salīdzinot ar savvaļas tipa augiem [51], turpretim līdzīga šo mutāciju ietekme uz C. fioriniae MAE CC1, C. siamense MAF1 un P. oryzae tika novēroti katrā dubultmutantā ar pen2 mutāciju (2. attēls) [48].

Nesaderīgāku C. siamense COC4 un C. orbiculare 104-T palielināts MAE līmenis tika apstiprināts pen2 mutantu augiem ar vairākām mutācijām ar imūnsistēmu saistītos gēnos (2. attēls) [48]. Tāpēc šo mutēto gēnu, kas kodē epidermas hloroplastos lokalizētus proteīnus, no pildspalvas 2-atkarīgā ietekme korelē ar ECR, ko izraisa katrs sēnīšu patogēns. Šis pētījums ierosina, ka Arabidopsis epidermas šūnas izmanto uz ECR centrētu imūnreakciju, kur ar imūnsistēmu saistītu proteīnu intracelulāra pārvietošana var uzlabot pretsēnīšu NHR (4. attēls) [48]. Epidermas hloroplastam specifiskais proteīns ALD1 ir būtisks vietējai slimību rezistencei un sistēmiskai iegūtajai rezistencei gan pret virulentiem, gan avirulentiem baktēriju patogēniem, un tā iedarbojas, kontrolējot SA uzkrāšanos [86, 92–94]. Nākotnē būtu jānoskaidro, vai ALD1 darbojas arī preinvazīvā NHR pret sēnīšu patogēniem.

4. Epidermas hloroplasti uzkrājas saskarnē ar olšūnu patogēnu, un CHUP1 ir nepieciešams Nicotiana benthamiana penetrācijas rezistencei

4.1. Epidermas hloroplastu fokusa uzkrāšanās saskarnē ar olšūnu patogēnu N. benthamiana

Epidermas hloroplastu loma, reaģējot uz olšūnu patogēnu P. infestans, ir pētīta arī paraugaugā N. benthamiana [95–97]. Šajā sadaļā es pieminu jaunākos pētījumus par epidermas hloroplastu kustību dinamiku un CHUP1 iesaistīšanos aktinomicītu imunitātē, lai gan pastāv neskaidrības attiecībā uz P. infestans adaptīvajām vai neadaptīvām īpašībām pret N. benthamiana, kas liecina par neskaidru ar vecumu saistītu rezistenci. uz P. infestans; nobrieduši augi ir izturīgi, savukārt jaunie augi ir uzņēmīgi [98].

Laikā, kad N. benthamiana reaģē uz P. infestans, epidermas hloroplasti uzrāda intracelulāras kustības un uzkrājas saskarnē ar patogēnu haustorium, ar infekciju saistītām specializētām hifām, BAK1-neatkarīgā veidā (5. attēls) [96]. . Tādējādi N. benthamiana-P ir ierosināta fokusa imunitāte, ko mediē epidermas hloroplasti. infestans patosistēma. Līdzīga parādība tika novērota A. thaliana ECR aktivētajās šūnās pretsēnīšu reakcijas laikā; tomēr ECR gadījumā lielākā daļa virsmas hloroplastu bija izkaisīti un, vismaz zem mikroskopa, nebija saistīti ar patogēna saskarni [48]. Ņemot vērā, ka N. benthamiana epidermas hloroplasts parasti tiek konstatēts ietves šūnu virsmā neatkarīgi no patogēna inokulācijas, epidermas hloroplastu darbības mehānismi, reaģējot uz patogēnu uzbrukumiem, nebija pilnīgi vienādi starp A. thaliana un N. benthamiana.

Turklāt ar CHUP{0}}saistītā ECR un epidermas hloroplastu fokusa uzkrāšanās sēnīšu iespiešanās vietās var būt neatkarīgi notikumi A. thaliana, jo patogēna saskarnei raksturīgā epidermas hloroplastu uzkrāšanās N. benthamiana ir CHUP{{2} }neatkarīgs (5. attēls) [97]. Šajā kontekstā vēl ir jānoskaidro, vai daļai no A. thaliana epidermas hloroplastiem, kas fokāli uzkrājas sēnīšu iespiešanās vietās, ir atšķirīga(s) loma(-as) no ar ECR saistītajiem epidermas hloroplastiem, kā arī N. benthamiana.

4.2. CHUP1-Atkarīgā kalozes nogulsnēšanās olšūnu iekļūšanas vietā N. benthamiana epidermas rezistences laikā

Savage et al. ziņoja, ka epidermas hloroplastu pozicionēšana saskarnē starp N. benthamiana un P. infestans haustoriju notika neatkarīgi no CHUP1 [97], kas nedaudz atšķīrās no Arabidopsis ECR [48]. Tomēr viņi pierādīja, ka CHUP1 ir nepieciešams N. benthamiana epidermas šūnu pretestībai pret P. infestans [97]. Divu CHUP1 alēļu apklusināšana vai izslēgšana N. benthamiana palielina uzņēmību pret P. infestans, turpretim epidermas hloroplastu uzkrāšanās ap haustorijām netiek traucēta CHUP1 nokaušanas mutantā (chup1) [97]. Arabidopsis chup1 mutants arī uzrādīja samazinātu preinvazīvo NHR pret nepielāgotu sēnīšu patogēnu MAE [48], kas liecina par hloroplastu saistītā proteīna CHUP1 nozīmi epidermas augu imunitātē gan pret olšūnu, gan sēnīšu patogēniem.

Interesanti, ka fokālās kalozes nogulsnēšanās P. infestans haustorijās, kas ir viena no auga aizsardzības reakcijām, ir atkarīga no CHUP1-, kas liecina, ka ar hloroplastu saistītais proteīns CHUP1, uzlabojot olšūnu patogēnu, veicina epidermas imunitāti. iespiešanās pretestība, izmantojot kalozes nogulsnēšanos (5. attēls) [97]. Galvenais jautājums ir par to, kā pastāv saikne starp šo kalozes nogulsnēšanos un epidermas hloroplastu fokusa uzkrāšanos patogēna saskarnē, jo CHUP1 ir ar hloroplastu saistīts proteīns. Šajā sakarā Savage et al. neuzrādīja korelāciju starp kalozes nogulsnēšanos un hloroplastu klātbūtni ap haustoriju [97]. Saskaņā ar šo konstatējumu A. thaliana-C. orbikulāra nesaderīga mijiedarbība, kalozes nogulsnēšanās nekorelē ar ECR aktivāciju; kaloze ir pietiekami nogulsnēta patogēnu iespiešanās mēģinājumu vietās savvaļas tipa augā, kur ECR gandrīz nav aktivizēts augsta slāņa preinvazīvās aizsardzības (-u) iepriekšējas funkcijas dēļ [48]. CHUP1 gēna nojaukšana N. benthamiana neietekmē citus imūnsistēmas pamatprocesus, piemēram, PAMP izraisītu MAPK fosforilāciju, konstitutīvi aktīvu MEK2DD izraisītu paaugstinātas jutības reakciju (HR) līdzīgu šūnu nāvi un efektora izraisītu HR šūnu nāvi [97].

Tāpēc Savage et al. spekulēja, ka CHUP{0}}nokaušanas N. benthamiana gadījumā epidermas hloroplastu atvasinātu molekulu, piemēram, ROS un SA prekursoru, ražošanas samazināšanās varētu izraisīt kalozes uzkrāšanās traucējumus ap haustoriju. Viņi arī neizslēdza iespēju, ka momentuzņēmuma attēlveidošana precīzi neatspoguļoja epidermas hloroplastu mobilizācijas iesaistīšanos haustorijās fokālās kalozes nogulsnēšanās procesā, jo hloroplasti, iespējams, ir attālinājušies no haustorijas pēc kalozes nogulsnēšanās [97]. Es ceru, ka turpmākie pētījumi precizēs kalozes nogulsnēšanās regulējošo mehānismu patogēna saskarnē, izmantojot hloroplastu saistītu CHUP1 N. benthamiana, un salīdzinās to ar epidermas hloroplastu saistītām imūnreakcijām A. thaliana.

5. Epidermas hloroplastu un starporganellu mijiedarbības dinamiskā morfoloģija augu imunitātē

5.1. Stromula veidošanās, paplašināšanās un dobuma veidošanās

Mezofils un epidermas hloroplasti audzē dinamiskus cauruļveida paplašinājumus, ko sauc par stromulām, kas ir piepildīti ar stromu [99]. N. benthamiana epidermas šūnās stromulas palielinās pretvīrusu un antibakteriālās imunitātes laikā, kur notiek efektora izraisīta HR šūnu nāve [95]. N. benthamiana arī inducē stromulas veidošanos PAMP izraisītas imunitātes laikā pret oomicītu INF1 papildus baktēriju flg22 un sēnīšu hitīnam BAK1- atkarīgā veidā [95,96]. Interesanti, ka stromulas indukciju nomāc P. infestans efektors AVR3a [96]. Stromulas indukcija epidermas hloroplastos tika novērota arī antibakteriālās imunitātes laikā A. thaliana [95]. Kopumā šie novērojumi liecina par iespējamu stromu iesaistīšanos augu aizsardzības reakcijās. Svarīgi ir tas, ka hloroplastu kustības un savienojumus ar citām organellām, piemēram, kodoliem, mediē stromulas augu imūnās atbildes laikā [95 100]. Turklāt stromulas var transportēt ar aizsardzību saistīto signalizācijas molekulu ROS un hloroplastu aizsardzības proteīnu NRIP1 uz N. benthamiana kodolu [95,101]. NRIP1 ir nepieciešams N. benthamiana pretvīrusu rezistencei [102]. Ar imūnsistēmu saistītie proteīni GSH1, EDS5 un CAS ir lokalizēti arī stromulās, kas stiepjas no epidermas hloroplastiem A. thaliana, lai gan tilakoīda proteīna CAS lokalizācijas signāls stromulās ir vājāks nekā pārējām divām olbaltumvielām un var būt artefakts. pārmērīga ekspresija [48].

Tādējādi epidermas šūnās ar imūnsistēmu saistītie komponenti var dinamiski mainīt savu novietojumu, izmantojot hloroplastu kustības, un tālāk paplašināt savu atrašanās vietu uz hloroplastu ārpusi, izmantojot stromulas imūnās atbildes reakcijas laikā. Tomēr ir arī ļoti strīdīgs jautājums par to, vai palielinātām stromulām ir pozitīva ietekme uz mikrobu rezistenci. Kaplans u.c. ziņoja, ka CHUP1 gēnu apklusinātie N. benthamiana un Arabidopsis chup1 mutanti uzrādīja palielinātas stromulas, kuras tika vizualizētas ar NRIP1-GFP saplūšanas proteīnu, ja nebija patogēnu, un veicināja efektora izraisītu HR šūnu nāvi pretvīrusu un antibakteriālās imūnās atbildes laikā. [95]. Turpretim Savage et al. parādīja, ka gan N. benthamiana, gan A. thaliana chup1 mutantiem bija samazinātas stromulas, kas tika vizualizētas ar GFP, ja nebija patogēnu [97].

Turklāt N. benthamiana chup1 mutants var pietiekami inducēt stromulas veidošanos, ja tas ir inficēts ar P. infestans, neskatoties uz tā paaugstināto jutību pret šo patogēnu [97]. Ir ziņots arī par samazinātu preinvazīvo NHR Arabidopsis ar chup1 mutāciju pret MAE tipa sēnīšu patogēniem [48]. Šīs neatbilstības var izskaidrot turpmākajos pētījumos. Jāatzīmē, ka augu imunitātē stromulas indukcija un hloroplastu kustības, piemēram, ECR un fokusa uzkrāšanās patogēna saskarnē, ir vairāk saistīti, bet atšķirīgi notikumi, jo pirmais ir atkarīgs no PAMP signalizācijas kināzes BAK1, bet otrais nav. Tāpēc atšķirīgus patogēnu radītus signālus var integrēt, izmantojot epidermas hloroplastu centrētu sistēmu, lai saskaņotu aizsardzības reakcijas.

Epidermas hloroplasti ir ievērojami mazāki nekā mezofila hloroplasti. Tomēr intriģējoši varēja novērot palielinātus epidermas hloroplastus ECR aktivizētajās šūnās, un palielināto hloroplastu populācija pakāpeniski palielinājās inkubācijas laikā ar nepielāgotiem sēnīšu patogēniem (6. attēls). Palielināti hloroplasti agrīnā ECR stadijā netika novēroti. Tika apstiprināta dobumu veidošanās palielināto epidermas hloroplastu iekšpusē (6. attēls). Šo izmaiņu fizioloģiskā nozīme epidermas hloroplastu morfoloģijā ECR laikā pašlaik nav skaidra, taču epidermas hloroplasti var uzlabot preinvazīvo NHR, izmantojot šos papildu notikumus ECR vēlīnā stadijā. Alternatīvi, augu organellu morfoloģiju var ietekmēt patogēnu efektori, jo ir ziņots, ka Colletotrichum efektorproteīnu īslaicīga ekspresija izraisa N. benthamiana epidermas šūnu kodolu palielināšanos [103]. Ja šāda organellu izplešanās ir viena no patogēnu infekcijas stratēģijām, izmantojot efektorus, tas atbilst faktam, ka daudzi patogēnu efektori iekļūst hloroplastos un mērķēti uz hloroplastiem lokalizētiem proteīniem [46, 47].

5.2. Epidermas hloroplastu un kodolu kustību perinukleārā klasterizācija

Ir zināms, ka hloroplasti grupējas ap kodolu, lai nodrošinātu starporganellu saziņu, kur retrogrādu signālu pārraide notiek, reaģējot uz dažādiem vides spriedzi (37, 38, 104-106). N. benthamiana aizsardzības reakcijās ir ziņots par retrogrādu ROS signālu pārnešanu no perinukleāriem hloroplastiem uz kodolu caur stromulām (95); tas pats ir ierosināts A. thaliana (88 107 108). Interesanti, ka CHUP1 gēna zudums izraisa palielinātu epidermas hloroplastu perinukleāro grupējumu gan N. bnethamiana, gan A. thaliana (97. Epidermālās hloroplastu perinukleārās kopas tika novērotas arī Arabidopsis ECR laikā pēc patogēna inokulācijas vai CHUP){10}} noplicināti apstākļi bez patogēna [48]. Tādējādi šīm divām augu sugām ir līdzīgi regulējošie mehānismi, lai kontrolētu epidermas hloroplastu perinukleāro klasterizāciju, kurā CHUP1 uzrāda negatīvas sekas. Ņemot vērā ECR un preinvazīvās NHR traucējumus, ko izraisa konstitutīvā virsmas pozicionēšana epidermas hloroplasti A. thaliana chup1 mutantā [48], lielāka epidermas hloroplastu perinukleārā klasterizācija var arī funkcionāli pasliktināties. Saskaņā ar šo ideju CHUP{15}}nokautais N. benthamiana ir vairāk uzņēmīgs pret P. infestans [97]. .

Gaismas izraisītā kodola kustība Arabidopsis mezofila un epidermas seguma šūnās ir atkarīga no CHUP1-[74,78]. CHUP1 īpaši lokalizējas hloroplastu apvalkā, bet ne kodolos, un regulē hloroplastu kustības; līdz ar to CHUP1-mediētā epidermas hloroplastu intracelulārā kustība ir dzinējspēks kodola kustībai, reaģējot uz spēcīgu gaismu [74,78]. Līdzīgi kodoli kopā ar perinukleārajiem klasteru hloroplastiem migrē uz virsmas laukumu A. thaliana ECR laikā, kas ir cieši saistīts ar CHUP1 proteīnu daudzumu [48]. Perinukleārais endoplazmatiskais retikulums ECR laikā arī pārvietojas uz epidermas virsmu [48]. N. benthamiana kodols pārvietojas uz oomycete P. infestans iespiešanās vietām [96,109]. Tas tiek novērots arī citās augu patosistēmās, kurās izmanto sēnīšu un olšūnu patogēnus [110–112]. Kodola fokusa uzkrāšanos neietekmēja palielināta epidermas hloroplastu perinukleārā klasterizācija CHUP1-nokautajā N. benthamiana [97]. Ņemot vērā to, ka CHUP1 proteīnu pārmērīgai ekspresijai un izsīkumam ir pretēja ietekme uz epidermas hloroplastu kustībām Arabidopsis ECR laikā, būtu interesanti noskaidrot, vai CHUP1 pārmērīga ekspresija N. benthamiana nomāc epidermas hloroplastu perinukleāro klasterizāciju un līdz ar to, vai ir nomākta hloroplastu fokālā uzkrāšanās. kodols P. infestans saskarnē ir traucēts.

6. Secinājumi

Hloroplastu funkcijas nozīme augu imunitātē ir plaši atzīta. Tagad antimikrobiālo reakciju jomā ir parādījušies pētījumi, kas koncentrējas uz hloroplastu veidiem. Ņemot vērā augu epidermas kā primārā cietokšņa funkciju, lai atvairītu ienaidniekus, piemēram, sēnīšu un olšūnu patogēnus ar tiešu iespiešanās spēju, epidermas netipiskie hloroplasti ir ideāls izpētes objekts, jo tiem ir mazs informācijas apjoms salīdzinājumā ar labi zināmajiem tipiskajiem mezofila hloroplastiem. .

Jo īpaši nesenie pētījumi ir atklājuši saikni starp epidermas hloroplastu intracelulāro dinamiku un augu epidermas imunitāti, kur ECR, epidermas hloroplastu fokusa uzkrāšanās patogēna saskarnē, stromula veidošanās, starporganellu komunikācija un citi procesi var tikt organizēti, lai. uzlabot pretmikrobu rezistenci [48,95–97,113]. Hloroplastu lokalizētam CHUP1, kas sākotnēji tika identificēts kā hloroplastu fotoattēlu pārvietošanas kustību regulators mezofila šūnās [76], ir galvenā funkcija epidermas hloroplastu saistītos notikumos, reaģējot uz patogēniem. JAC1, hloroplastu fotoinducētās uzkrāšanās reakcijas regulators, ir iesaistīts arī epidermas hloroplastu intracelulārajā pozicionēšanā ECR laikā [48]. Lai izprastu mehānismu, kas ir epidermas imunitātes pamatā, izmantojot kustīgas hloroplastu centrētas reakcijas, ir nepieciešama turpmāka analīze par to, kuri un kā hloroplastu foto pārvietošanas sistēmā izmantotie komponenti veicina aizsardzības reakcijas augu epidermā.

Finansējums:

Šo pētījumu finansēja JSPS KAKENHI granta numuri 15K18648, 18K05643 un 21H02194, kā arī MEXT vadošā iniciatīva izciliem jaunajiem pētniekiem (LEADER).

Pateicības:

Es pateicos Yoshitaka Takano par palīdzību un noderīgajām diskusijām.

Interešu konflikti:

Autors nepaziņo, ka nav interešu konflikta.

Atsauces

1. Kubo, Y.; Furusawa, I. Melanīna biosintēze: priekšnoteikums veiksmīgai Colle-totrichum un Pyricularia appressorijas invāzijai augu saimniekorganismā. Sēnīšu sporas un slimību ierosināšana augos un dzīvniekos; Kols, GT, Hoch, HC, Eds.; Plenum Publishing: Ņujorka, NY, ASV, 1991; 205.–217.lpp.

2. Viršu, MC Nonhost rezistence un nespecifiskā augu aizsardzība. Curr. Atzinums. Augu Biol. 2000, 3, 315–319. [CrossRef]

3. Lī, H.-A.; Lī, H.-Y.; Seo, E.; Lī, Dž.; Kima, S.-B.; Ak, S.; Čojs, E.; Čojs, E.; Lī, DA; Choi, D. Pašreizējā izpratne par augu rezistenci pret saimniekorganismiem. Mol. Augu un mikrobu mijiedarbība. 2017, 30., 5.–15. [CrossRef] [PubMed]

4. Kolinss, NC; Thordal-Christensen, H.; Lipka, V.; Bau, S.; Kombrink, E.; Qiu, J.-L.; Hīkelhovens, R.; Šteins, M.; Freialdenhovens, A.; Somervila, SC; un citi. SNARE proteīnu izraisīta slimību rezistence augu šūnu sienā. Daba 2003, 425, 973–977. [CrossRef] [PubMed]

5. Džeikobs, AK; Lipka, V.; Bērtons, R.; Panstruga, R.; Strižovs, N.; Šulce-Leferts, P.; Fincher, GB Arabidopsis Callose Synthase, GSL5, ir nepieciešama brūču un papilāru kalozes veidošanai. Plant Cell 2003, 15, 2503–2513. [CrossRef]

6. Lipka, V.; Ditgens, J.; Bednāreks, P.; Bhat, R.; Wiermer, M.; Šteins, M.; Landtāgs, J.; Brends, V.; Rozāls, S.; Šēls, D.; un citi. Gan pirms, gan pēcinvāzijas aizsardzības līdzekļi veicina pretestību bez saimniekiem Arabidopsis. Zinātne 2005, 310, 1180–1183. [CrossRef] [PubMed]

7. Šteins, M.; Ditgens, J.; Sančess-Rodrigess, C.; Hou, B.-H.; Molīna, A.; Šulce-Leferts, P.; Lipka, V.; Somerville, S. Arabidopsis PEN3/PDR8, ATP saistošo kasešu transportētājs, veicina bezsaimnieka rezistenci pret nepiemērotiem patogēniem, kas nonāk tiešās iespiešanās ceļā. Plant Cell 2006, 18, 731–746. [CrossRef] [PubMed]

8. Jensens, MK; Hagedorna, PH; de Toress-Zabala, M.; Grants, MR; Runga, JH; Kolidža, DB; Lyngkjaer, MF Transkripcijas regulēšana ar NAC (NAM-ATAF1, 2-CUC2) transkripcijas faktoru vājina ABA signālu, lai nodrošinātu efektīvu bazālo aizsardzību pret Blumeria graminis f. sp. hordei Arabidopsis. Plant J. 2008, 56, 867–880. [CrossRef] [PubMed]

9. Bednāreks, P.; Pislewska-Bednarek, M.; Svatošs, A.; Šneiders, B.; Doubskis, J.; Mansurova, M.; Hamfrijs, M.; Konsonni, C.; Panstruga, R.; Sančess-Valē, A.; un citi. Glikozinolāta metabolisma ceļš dzīvās augu šūnās nodrošina plaša spektra pretsēnīšu aizsardzību. Zinātne 2009, 323, 101–106. [CrossRef]

10. Pinosa, F.; Buhots, N.; Kvaaitāls, M.; Fālbergs, P.; Thordal-Christensen, H.; Ellerstrēms, M.; Andersson, MX Arabidopsis fosfolipāze Dδ ir iesaistīta bazālajā aizsardzībā un bezsaimnieka rezistencē pret miltrasas sēnēm. Augu fiziol. 2013, 163., 896.–906. [CrossRef]

11. Campe, R.; Langenbahs, C.; Leisings, F.; Popesku, G.; Popesku, SC; Gēlners, K.; Bekers, GJM; Conrath, U. ABC transporteris PEN 3/ PDR 8/ ABCG 36 mijiedarbojas ar kalmodulīnu, kas, tāpat kā PEN 3, ir nepieciešams Arabidopsis nonhost rezistencei. Jaunais Phytol. 2015., 209., 294.–306. [CrossRef]

12. Nīlsens, ME; Jirgens, G.; Thordal-Christensen, H. VPS9a Aktivizē Rab5 GTPāzi ARA7, lai nodrošinātu atšķirīgu pirms un pēcinvazīvā augu iedzimto imunitāti. Plant Cell 2017, 29, 1927–1937. [CrossRef] [PubMed]

13. Hiruma, K.; Onozava-Komori, M.; Takahaši, F.; Asakura, M.; Bednāreks, P.; Okuno, T.; Šulce-Leferts, P.; Takano, Y. Ieejas režīms — indola glikozinolāta ceļa atkarīgā funkcija Arabidopsis pret saimniekorganismu rezistenci pret antracnozes patogēniem. Plant Cell 2010, 22, 2429–2443. [CrossRef]

14. Hiruma, K.; Nišiuči, T.; Kato, T.; Bednāreks, P.; Okuno, T.; Šulce-Leferts, P.; Takano, Y. Arabidopsis UZLABOTA IZTURĪBA 1. SLIMĪBU IZTURĪBAI 1. ir nepieciešama patogēnu izraisītai augu defensīnu ekspresijai ne-saimnieka rezistencē, un tā darbojas, traucējot MYC2-mediēto represoru funkciju. Plant J. 2011, 67, 980–992. [CrossRef] 15. Hiruma, K.; Fukunaga, S.; Bednāreks, P.; Pislewska-Bednarek, M.; Vatanabe, S.; Narusaka, Y.; Širasu, K.; Takano, Y. Glutationa un triptofāna metabolisms ir nepieciešams Arabidopsis imunitātei paaugstinātas jutības reakcijas laikā uz hemibiotrofisku. Proc. Natl. Akad. Sci. ASV 2013, 110, 9589–9594. [CrossRef] [PubMed]

16. Irieda, H.; Inoue, Y.; Mori, M.; Jamada, K.; Ošikava, Y.; Saito, H.; Uemura, A.; Terauči, R.; Kitakura, S.; Kosaka, A.; un citi. Konservēts sēnīšu efektors nomāc PAMP izraisītu imunitāti, mērķējot uz augu imūnkināzēm. Proc. Natl. Akad. Sci. ASV 2018, 116, 496–505. [CrossRef] [PubMed]

17. Maeda, K.; Houjyou, Y.; Komatsu, T.; Hori, H.; Kodaira, T.; Ishikawa, A. AGB1 un PMR5 veicina PEN2-starpnieku pirmsinvāzijas rezistenci pret Magnaporthe oryzae Arabidopsis thaliana. Mol. Augu un mikrobu mijiedarbība. 2009, 22, 1331–1340. [CrossRef]

18. Nakao, M.; Nakamura, R.; Kita, K.; Inukai, R.; Ishikawa, A. Non-host rezistence pret iespiešanos un hifu augšanu Magnaporthe oryzae in Arabidopsis. Sci. Rep. 2011, 1, 171. [CrossRef] [PubMed]

19. Okava, C.; Ishikawa, A. MPK6 veicina bezsaimnieka rezistenci pret Magnaporthe oryzae Arabidopsis thaliana. Biosci. Biotehnoloģija. Biochem. 2013, 77, 1320–1322. [CrossRef]

20. Takahaši, T.; Šibuja, H.; Ishikawa, A. SOBIR1 veicina bezsaimnieka rezistenci pret Magnaporthe oryzae Arabidopsis. Biosci. Biotehnoloģija. Biochem. 2016, 80, 1577–1579. [CrossRef]

21. Takahaši, T.; Šibuja, H.; Ishikawa, A. ERECTA veicina bezsaimnieka rezistenci pret Magnaporthe oryzae Arabidopsis. Biosci. Biotehnoloģija. Biochem. 2016, 80, 1390–1392. [CrossRef]

22. Takahaši, T.; Murano, T.; Ishikawa, A. SOBIR1 un AGB1 neatkarīgi veicina bezsaimnieka rezistenci pret Pyricularia oryzae (sin. Magnaporthe oryzae) Arabidopsis thaliana. Biosci. Biotehnoloģija. Biochem. 2018, 82, 1922–1930. [CrossRef] [PubMed]

23. DuPree, P.; Pvī, K.-H.; Grey, JC Fotosintēzes gēnu-promotoru saplūšanas ekspresija transgēno tabakas augu lapu epidermas šūnās. Plant J. 1991, 1, 115–120. [CrossRef]

24. Bows, BG; Mauseth, JD Plant Structure — A Color Guide, 2. izdevums; Manson Publishing, Ltd.: Londona, UK, 2008. 25. Vaughan, K. Immunocytochemistry of Plant Cells; Springer: Dordrehta, Nīderlande, 2013.

For more information:1950477648nn@gmail.com