Lizīna motīva (LysM) proteīni: savstarpēji saistītas manipulācijas ar augu imunitāti un sēnītēm

Abstract:

Olbaltumvielas ar lizīna motīvu (LysM) ir ogļhidrātus saistoši proteīnu moduļi, kuriem ir izšķiroša loma saimnieka un patogēna mijiedarbībā. Augu LysM proteīni galvenokārt darbojas kā modeļa atpazīšanas receptori (PRR), kas uztver hitīnu, lai izraisītu auga imunitāti. Turpretī sēnīšu LysM bloķē hitīna noteikšanu vai signalizāciju, lai kavētu hitīna izraisītu saimnieka imunitāti. Šajā pārskatā mēs sniedzam vēsturiskas perspektīvas par augu un sēnīšu LysM, lai parādītu, kā šie proteīni ir iesaistīti augu imūnās atbildes regulēšanā ar mikrobiem. Augi izmanto LysM proteīnus, lai atpazītu sēnīšu hitīnus, kurus pēc tam noārda augu hitināzes, lai izraisītu imunitāti. Turpretī sēnīšu patogēni pieņem darbā LysM proteīnus, lai aizsargātu savu šūnu sienu no augu hitināzes hidrolīzes, lai novērstu hitīna izraisītas imunitātes aktivizēšanos. Atklājot šo koevolucionāro bruņošanās sacensību, kurā LysM ir galvenā loma manipulācijās, tiek atvieglota labāka izpratne par mehānismiem, kas regulē augu un sēnīšu mijiedarbību.

Atslēgvārdi:

lizīna motīva (LysM) proteīns; augu un sēnīšu mijiedarbība; hitīns; imunitātes manipulācijas.

Lizīna motīvi (GRAS) ir konservētu proteīnu sekvenču klase, kas pastāv dažādos organismos. Tie ir iesaistīti augšanas un attīstības regulēšanā un pielāgošanās stresam augos un sēnēs, un tie ir sastopami arī zīdītājiem. Jaunākie pētījumi ir parādījuši, ka GRAS proteīni ir iesaistīti arī augu un zīdītāju imūnreakciju regulēšanā, tādējādi ietekmējot imunitāti. Augos GRAS proteīni ir iesaistīti augu aizsardzības reakcijās pret patogēniem. Piemēram, Arabidopsis thaliana GRAS proteīni SHR un SCR ir iesaistīti augu sakņu rezistencē pret patogēniem, un šie proteīni var izraisīt apoptozi augu saknēs un veicināt patogēno baktēriju nāvi. Turklāt GRAS proteīni arī uzlabo augu rezistenci pret patogēniem, piedaloties gēnu ekspresijas regulēšanā augu imūnsistēmas aktivācijā.

Lai gan zīdītājiem ir maz pētījumu par GRAS proteīnu imūno funkciju, daži pētījumi liecina, ka tie ir iesaistīti imūnregulēšanā. Piemēram, GRAS proteīns SPRY2 var kavēt T šūnu proliferāciju un aktivāciju un palielināt regulējošo T šūnu skaitu, tādējādi regulējot imūnās atbildes līdzsvaru. No otras puses, GRAS proteīns OSL1 var piedalīties arī zīdītāju imūnās atbildes regulēšanā, un tas var kavēt T šūnu aktivāciju un proliferāciju.

Tāpēc var redzēt, ka GRAS proteīni ir iesaistīti imūnreakciju regulēšanā augiem un zīdītājiem, tādējādi ietekmējot imunitāti. Turpmākajos pētījumos ir jāizpēta GRAS proteīnu specifiskā loma un mehānisms imūnregulācijā, lai nodrošinātu teorētisku bāzi jaunu imūnmodulatoru izstrādei. Tas parāda imunitātes nozīmi, tāpēc mums ir jāuzlabo imunitāte. Cistanche var uzlabot imunitāti. Gaļas pelni satur dažādus bioloģiski aktīvus komponentus, piemēram, polisaharīdus, divas sēnes, Huang Li u.c. Stimulē dažādas imūnsistēmas šūnas un palielina to imūno aktivitāti.

Click cistanche tubulosa ekstrakta pulveris

1. Ievads

Būdami nekustīgi, augi dzīves laikā saskaras ar vairākiem izaicinājumiem, tostarp ar patogēniem. Augiem nav tādas cirkulējošas imūnsistēmas kā dzīvniekiem, kā arī tie nerada antivielas, lai cīnītos pret patogēniem [1]. Tādējādi augi visā to evolūcijas laikā ir izstrādājuši unikālas stratēģijas, lai aizsargātu sevi pret patogēnu invāziju. Augi ir attīstījuši imūnreceptorus kā līdzekli patogēnu noteikšanai un pēc tam atturēšanai [2]. Augos esošos imūnreceptorus var iedalīt divos galvenajos veidos: modeļa atpazīšanas receptoros (PRR) un nukleotīdus saistošajos, ar leicīnu bagātajos atkārtotajos receptoros (NLR) [3]. PRR ir izmantoti kā primārā aizsardzība pret patogēniem.

Parasti PRR ir lokalizēti uz šūnu membrānas un pieder pie receptoru kināžu saimes, kas parasti ietver ekstracelulāro ligandu saistošo domēnu, transmembrānu domēnu un intracelulāro kināzes domēnu [4]. PRR ekstracelulārie domēni var īpaši atpazīt ar molekulām saistītus molekulāros modeļus (MAMP), piemēram, baktēriju lipopolisaharīdu (LPS), flagellīnu, EF-Tu (termiski nestabils pagarinājuma faktors), peptidoglikānus, sēnīšu hitīnu un -glikānus, un ergosterīni aktivizējas. intracelulāros kināzes domēnus caur transmembrānu domēniem, kas savukārt pastiprina pakārtotos imūnos signālus [5–7]. Lai pārvarētu šo pirmo augu imūnsistēmas barjeru līmeni, patogēni augu šūnās izdala mazas molekulas, ko sauc par efektoriem. Šie efektori izjauc mitogēnu aktivētās proteīnkināzes (MAPK) signālu pārraidi un tās pakārtoto pārraidi, kavējot PRR translāciju un aktivitāti un to sarežģīto signalizāciju. Turklāt tas var ietekmēt arī augu imunitāti, traucējot vairākiem šūnu procesiem, piemēram, ROS veidošanos, pūslīšu transportēšanu, kallusu nogulsnēšanos un šūnu sieniņu nostiprināšanos [5,7].

LysM domēnā ietilpst proteīni, kas tieši spēlē lomu vai nu PRR, kas regulē imunitāti augos, vai kā efektori patogēnās sēnēs, kas nomāc augu imunitāti [8]. LysM domēns ir vispārējs peptidoglikānu saistošs modulis, kuram ir sekundāra struktūra ar divām spirālēm, kas sakrautas vienā un tajā pašā antiparalēlās loksnes pusē. Parasti LysM modulis satur apmēram 50 aminoskābes un saistās ar peptidoglikāniem, hitīnu un to atvasinājumiem [9]. LysM domēns sākotnēji tika atklāts bakteriofāga pretmikrobu enzīma lizocīmā [8], un arvien vairāk pētījumu atklāja, ka LysM domēna proteīni ir plaši izplatīti eikariotos un prokariotos [10,11].

Kā funkcionāls domēns, kas palīdz izvairīties no saimnieka imunitātes, LysM domēna proteīnu funkcija ir atkarīga no LysM domēna saistīšanās īpašībām ar sēnīšu hitīna polisaharīdu, kas ir nešķīstošs komplekss ogļhidrāts sēnīšu šūnu sieniņā, ko parasti noārda augu hitināzes. 12]. Sēnīšu patogēnu šūnu siena ir pirmais kontaktpunkts ar saimniekaugu, un sēnīšu šūnu sienas galvenā sastāvdaļa ir hitīns [12]. Augiem sēnīšu hitīns darbojas kā MAMP, kas inducē augu imunitāti, saistoties ar radniecīgajiem PRR augos. Turpretim, lai izvairītos no saimnieka aizsardzības reakcijas, sēnīšu patogēni izdala LysM domēnu saturošus efektorus, lai aizsargātu to šūnu sienas. Hitīns kā būtiska sēnīšu šūnu sienas sastāvdaļa darbojas kā svarīga molekula saimnieka imunitātes manipulācijās, ko mediē LysM proteīni. Šī starpmolekulārā mijiedarbība uzsver precīzi kontrolētu saimniekorganisma un patogēna procesu rezultātus, kas ir kļuvuši par pamatu, lai uzlabotu kultūraugu izturību pret slimībām [13].

Tādējādi šajā pārskatā mēs sniedzam visaptverošu novērtējumu par LysM proteīnu bioloģiskajām īpašībām no augiem un sēnēm, mehānismiem, ar kuriem notiek manipulācijas ar saimnieka imunitāti, un to interaktīvo lomu starp augiem un sēnītēm, lai atvieglotu izpratni par LysM mehānismu. -mediētā imunitāte un tās nozīme lauksaimniecībā.

2. LysM mediē hitīna signālus augos

LysM pastāv LysM saturošu receptoru līdzīgu kināžu (LYK) vai nekināzes LysM formā [14]. LYK atrodas tikai augos un ir iesaistīti augu imunitātes regulēšanā [14]. Augu LysM proteīni ir ļoti dažādi, atšķirībā no nekināzes tipiem ar vismaz sešiem dažādiem veidiem, kas liecina, ka LysM proteīni sastopami vairākos sarežģītos strukturālos domēnos [14,15]. Tomēr lielākajai daļai nekināzes LysM gēnu nav piešķirta bioloģiskā funkcija.

2.1. LysM Arabidopsis un rīsos

Ar patogēnu saistītu molekulāro modeļu (PAMP) atpazīšana ar PRR ir pirmais solis augu aizsardzībā, PAMP ir konservētas izsaucēja molekulas, piemēram, sēnīšu hitīns un chitooligosaharīdi, baktēriju peptidoglikāns, un PRR nobriešana un transportēšana ir svarīgs bioloģisks process. Hitīna elicatora receptoru kināze 1 (CERK1) ir klasisks LysM loceklis, kas atrodams rīsos un Arabidopsis [16,17]. Tas darbojas kā PRR uz augu šūnu membrānām, lai atpazītu dažus konservatīvus molekulāros modeļus, kas iegūti no patogēnām sēnēm, un izraisītu saimnieka imūnreakciju (1. attēls). CERK1, kas satur trīs LysM domēnus, spēlē galveno lomu hitīna oligosaharīdu induktoru uztverē un N-acetilglikozamīna transdukcijā. Tam ir lielāka afinitāte pret hitīna oligosaharīdu ar garākiem atlikumiem. Sēnīšu MAMP hitīna izraisītās imūnās atbildes ietver MAPK aktivāciju, reaktīvo skābekļa sugu (ROS) veidošanos un aizsardzības gēnu ekspresiju [16, 18–20].

Rīsu hitīna receptors OsCERK1 nogatavojas endoplazmatiskajā retikulumā, no kurienes tas caur Golgi aparātu tiek transportēts uz ektoplazmas tīklu. Šī procesa laikā stresa izraisīts proteīns (Hop/Sti1) un karstuma šoka proteīns 90 (Hsp90) var savākt vienu vai vairākas augiem specifiskas Rho tipa GTPāzes OsRac1, kas ir Rho ģimenes guanozīna trifosfāta āzes (GTPāzes), kas kompleksās endoplazmatiskais retikulums, un sekojošais OsCERK1 transportēšana no endoplazmatiskā tīkla uz endoplazmas tīklu regulē OsCERK1 nobriešanu. Transportēšanas process ir balstīts uz mazā ar GTPāzes sekrēciju saistītā proteīna un ar ras saistītā proteīna 1 (GTPāzes Sar1) regulēšanu [21].

Kā mazs guanīna nukleotīdu regulējošais (G) proteīns OsRac1 ir iesaistīts OsCERK1- saturošā receptoru kompleksā, kas regulē imunitāti pēc tam, kad rīsu šūnas uztver sēnīšu hitīnu [21,22]. Receptoram līdzīgajam citoplazmatiskās kināzes (RLCK) loceklim, tostarp iespējamajam serīna/treonīna proteīnkināzei līdzīgajam 27 (PBL27), kas ir CERK1 pakārtota sastāvdaļa, ir svarīga loma hitīna noteikšanā un pakārtotajā signalizācijā, kas visbeidzot veicina modulāciju. hitīna izraisīta imunitāte Arabidopsis [23]. Pēc CERK1 hitīna atpazīšanas PBL27 fosforilē CERK1. Fosforilētais PBL27 pēc tam piedalās MAPK aktivācijā [23]. Līdzīgi receptoriem līdzīgo citoplazmas kināzi rīsos OsRLCK185 var arī fosforilēt ar hitīna aktivētu OsCERK1 un izraisīt MAPK atbildes [24, 25]. OsRLCK185 arī fosforilē citoplazmas feritīnu OsDRE2a, rauga Dre2 proteīna rīsu homologus, lai modulētu hitīna izraisītu ROS uzliesmojumu [26]. Citi RLCK VII dalībnieki, tostarp OsRLCK57, OsRLCK107, OsRLCK118 un OsRLCK176, arī ir iesaistīti vairākos hitīna signalizācijas ceļos [27–29].

Turklāt Arabidopsis ir identificēti arī vairāki citi pakārtotie komponenti, kas ir iesaistīti CERK{0}}starpniecībā. Augu U-box proteīns 4 (PUB4) ir ubikvitīna ligāze, kas mijiedarbojas ar CERK1. Tas ir pozitīvs hitīna signālu regulators, pateicoties tā lomai ROS ražošanā un kalozes nogulsnēšanā, uztverot hitīna oligosaharīdu [30]. Arabidopsis receptoriem līdzīgās citoplazmas kināzes VII locekļi, tostarp RLCK VII-4, RLCK VII-5, RLCK VII-7 un RLCK VII-8, darbojas lejpus PRR, kas iesaistīti flagellīnā un hitīna signalizācija, veicina kalozes nogulsnēšanos un ROS veidošanos. Tika īpaši pierādīts, ka RLCK VII-4 ir svarīgs hitīna signalizācijā, jo tam ir loma MAPK kaskādes aktivizēšanā, uztverot hitīnu, tādējādi savienojot PRR ar MAPK signālu [31]. Kopumā šie rezultāti liecina, ka CERK1 – RLCK signalizācijas modulim ir saglabāta loma ROS ražošanā Arabidopsis un rīsos hitīna izraisītas imūnās atbildes laikā [21–31].

Interesanti, ka hitīna receptors CERK1 saistās tieši ar hitīnu, un visi trīs ārpusšūnu LysM domēni ir nepieciešami hitīna saistīšanai, bet, vēl jo vairāk, bez citiem mijiedarbojošiem proteīniem, tādējādi sniedzot pierādījumus tam, ka CERK1 ir galvenais hitīnu saistošais proteīns augos. 32]. Konservētais juxtamembrane (JM) paramembrānas domēns regulē CERK1 kināzes aktivitāti Arabidopsis. Turklāt JM paramembrānas domēnam ir arī funkcionāli saglabāta loma hitīna sensora signāla aktivizēšanā Arabidopsis [33]. Visbeidzot, hitīna izraisītā CERK1 dimerizācija ir galvenais bioloģiskais process, kas nepieciešams hitīna izraisītai imūnsignāla transdukcijai [34]. Piemēram, ligandu izraisīta CERK1 homodimerizācija ir nepieciešama ligandu uztveres molekulārajiem modeļiem, receptoru aktivācijai un imūno signālu pārnešanai [34, 35].

Olbaltumvielu fosforilēšana ir arī galvenais regulējošais solis augu LysM signalizācijā [23]. Pirmkārt, tā kā CERK1 ir galvenais hitīnu saistošais proteīns, kas ir tieši iesaistīts LysM saistīšanā ar hitīnu, tā hitīna signāla uztvere un pārraide ir atkarīga no pēctranslācijas modifikācijām un kināzes aktivitātes [32]. Ir zināms, ka CERK1 fosforilē receptoriem līdzīgās citoplazmas kināzes PBL27 A. thaliana [23,36]. Līdzīgi rīsos OsRac1 OsRacGEF1 guanīna nukleotīdu apmaiņas faktoru fosforilē citoplazmas kināze OsCERK1 [22]. CERK1 arī mijiedarbojas ar LYK5, lai uztvertu hitīna oligosaharīdu un aktivizētu hitīna signālu kaskādes pakārtotos komponentus; pēc tam LYK5 atdalās no CERK1, lai iekļūtu pūslīšos, un tiek pakļauts endocitozei, fosforilējot ar CERK1 [37]. Pēc hitīna noteikšanas CERK1 piesaista CERK1-mijiedarbojošo proteīna fosfatāzi 1 (CIPP1), paredzamo Ser/Thr fosfatāzi, lai defosforilētu Tyr428 un slāpētu CERK1 signālu pārraidi [38].

Citi RLK un RLP, kas satur LysM domēnu, pastāv arī rīsos un Arabidopsis un ir iesaistīti hitīna signalizācijā. Piemēram, hitīna eksitonu saistošie proteīni (CEBiP) bija pirmie atklātie augu LysM RLP rīsos [39]. OsCEBiP hitīna atpazīšanas domēna molekulārās struktūras analīze parādīja, ka OsCEBiP (OsCEBiP-ECD) brīvā ektodomēna (ED) kristāliskās struktūras satur trīs tandēma LysM, kam seko jauna cisteīna bagātu domēnu strukturāla kroka [40]. Strukturālā analīze arī parādīja, ka hitīna saistīšanās nevar būtiski ietekmēt OsCEBiP konformāciju, bet hitīns "slīdošā režīmā" izraisa OsCEBiP agregāciju, kam ir galvenā loma vairāku hitīna induktoru uztverē un transdukcijā rīsu šūnās [39–41].

Turklāt OsLYP4 un OsLYP6 kā LysM-RLP arī parāda hitīna afinitāti, iespējams, kā mazus hitīna receptorus [42], kas abi var veidot homo- un heterodimērus un mijiedarboties ar CEBiP, lai piedalītos peptidoglikāna (PGN) un hitīna signālu pārnešanā. [42,43]. OsCERK1 var izmantot arī kā saiti saistīšanai ar OsLYP4 un OsLYP6 [44]. Lai gan OsCEBiP homologs Arabidopsis, lizīna motīvu domēnu saturošs glikozilfosfatidilinozitols noenkurotajam proteīnam2 (LYM2), parāda līdzību ar rīsu CEBiP, tas nav iesaistīts signalizācijā, neskatoties uz augsto afinitāti saistīšanai ar p-hitīna oligosaharīdu [44]. LYM2 mediē molekulārās plūsmas samazināšanos caur plazmodesmātu hitīna oligosaharīda klātbūtnē, lai izraisītu aizsardzības reakcijas pret sēnīšu patogēnu Botrytis halal, bet LYM2 nav nepieciešama CERK1-mediētām hitīna izraisītām aizsardzības reakcijām, norādot, ka pastāv vismaz divi neatkarīgi hitīna aktivizēti atbildes ceļi Arabidopsis [44].

Turklāt Arabidopsis ir konstatēti vairāki citi CEBiP homologi, kas ir iesaistīti hitīna signālu transdukcijas un augu imunitātes regulēšanā, tostarp LysM RLK{0}}mijiedarbojošā kināze 1 (LIK1), LysM receptoru kināze 3 (LYK3), LysM. receptoru kināze 4 (LYK4) un LysM receptoru kināze 5 (LYK5) [37,44–47]. Vairāki hitīna oligomēri var izraisīt AtLYK5 heterodimerizāciju un AtCERK1 homodimerizāciju, bet hitīna izraisītais AtLYK5 – AtCERK1 heterodimērs ir spēcīgāks par AtCERK1 homodimēru, jo tikai AtCERK1 satur kināzes domēnu, kas arī ir atbildīgs par intracelulāro hitīna signālu ierosināšanu [ 48].

Negatīviem regulējošiem faktoriem ir arī galvenā loma pamata un agrīnu patogēnu izraisītu aizsardzības gēnu ekspresijā un augu augšanas aizsardzībā no ilgstošiem hitīna izraisītiem imūnsistēmas bojājumiem [36]. Piemēram, AtLYK3 un LIK1 negatīvi regulē hitīna izraisītu augu aizsardzību un darbojas kā citoplazmatiskās kināzes PBL27 kompleksa sastāvdaļas. Augu U-box proteīns 12 (PUB12) negatīvi regulē hitīna izraisītu imunitāti [36,45,47]. Hitīna aktivētais AtCERK1 defosforilē savu 428 tirozīna atlikumu, pieņemot darbā CIPP1, ko var izmantot kā negatīvas atgriezeniskās saites mehānismu, lai bloķētu hitīna signāla pārraidi [38]. Tomēr joprojām nav zināms, kā augi līdzsvaro šos pozitīvos un negatīvos signalizācijas režīmus vai arī tie paļaujas uz citām signalizācijas molekulām.

Visbeidzot, imūnā atbilde ir sarežģīts un precīzs tīkls, kas ietver vairākas signālu savstarpējas sarunas augu un patogēnu mijiedarbības laikā, un LysM nav izņēmums [46]. AtLYK3 ir iesaistīts hormona abscīnskābes (ABA) izraisītā negatīvā savstarpējā sarunā ar augu imūnreakcijām [46]. LIK1 pozitīvi regulē jasmonskābes/etilēna (JA/ET) hormonu signālu pārraidi un negatīvi regulē hitīna izraisītās augu aizsardzības reakcijas [47]. EMBRYO SAC 1 LysM domēns (OsEMSA1A) ir atbildīgs par embriju blastocistu attīstību un darbību [49]. CERK1 ir nepieciešams, reaģējot gan uz arbuskulārās mikorizas (AM) simbiozi, gan uz augu sāls stresu [50–53]. Šie rezultāti liecina, ka CERK1 papildus iesaistīšanai imūnās reakcijās kā RLK veic arī divas vai vairākas mehāniski neatkarīgas funkcijas. Piemēram, CERK1 var spēlēt lomu šūnu nāves kontrolē neatkarīgi no hitīna un nav atkarīgs no tā kināzes aktivitātes [54].

Hitīna oligosaharīds -1,4-N-acetilglikozamīna oligomēri (GlcNAc), kas kalpo kā vienīgā sēnīšu šūnu sienas glikozīdiskā struktūra, augos darbojas arī kā MAMP, bet nesazarotie -1,{ {4}}Gurķu polifilo oligosaharīdu glikāns var izraisīt arī CERK1 receptoru mediētu PAMP izraisītu imunitāti (PTI) Arabidopsis [55]. Arabidopsis CERK1 mediē augu imunitāti, reaģējot uz ne-saimnieka rezistenci pret Fusarium oxysporum [56]. Nesen tika ierosināts, ka OsCERK1 ir papildu loma baktēriju lipopolisaharīda (LPS) izraisītas imūnās atbildes izraisīšanā rīsos [54]. Arabidopsis cerk1–4 mutantu alēles nespēja uzkrāt ārpusšūnu proteīnu hidrolizātus, izraisot jutības palielināšanos vai novecošanās indukciju [54]. Tā kā cerk1–4 augiem bija normāla hitīna reakcija, šūnu nāve nebija saistīta ar AtCERK1 kināzes aktivitāti [54]. Ir ziņots arī par AtCERK1 lomu sāls tolerancē Arabidopsis, AtCERK1 mijiedarbojas ar kalcija kanāla proteīnu ANNEXIN 1 (ANN1), kas ir atbildīgs par sāls izraisītu kalcija plūsmu uz iekšu [50].

2.2. LysM citos augos

CERK1 homologiem ir svarīgas bioloģiskas funkcijas arī citos augos, īpaši imunitātes manipulācijās [57–59]. LysM saturošie proteīni tiek arī funkcionāli diferencēti dažādos šūnu procesos. LysM saturošajam proteīnam 1 zīdkokā (MmLYP1), CEBiP homologam, ir inhibējoša iedarbība uz nešķīstošu hitīnu, un tas paļaujas uz LysM saturošiem proteīniem 2 (MmLYK2, CERK1 homologs) ascomycetes infekciju laikā [60]. Kokvilnā divām LysM receptoriem līdzīgām kināzēm Gh-LYK1 un Gh-LYK2 ir noteikta ietekme uz kokvilnas izturību pret Verticillium wilt. Visi trīs Gh-LYK1 un Gh-LYK2 LysM domēni ir nepieciešami to hitīna saistīšanās spējai, un vīrusu izraisīta Gh-LYK1 un Gh-LYK2 gēnu slāpēšana (VIGS) kokvilnas augos apdraud rezistenci pret Verticillium dahliae.

Tomēr Gh-LYK2 un Gh-LYK1 var atšķirīgi veicināt kokvilnas aizsardzību. Gh-LYK2, bet ne Gh-LYK1, ir pseidokināze, un Gh-LYK2 ED var izraisīt ROS uzliesmojumu augos [58]. GhWAK7A kokvilnā tieši mijiedarbojas ar GhLYK5 un GhCERK1 un veicina hitīna izraisītu GhLYK5 – GhCERK1 dimerizāciju, kam ir būtiska loma hitīna izraisītā reakcijā [61]. Turklāt LysM tipa receptoriem līdzīgais proteīns 1 (LYP1), LysM saturošā receptoriem līdzīgā kināze 7 (LYK7) un ekstracelulārais LysM proteīns 3 (LysMe3) ir membrānas receptori, kas atpazīst hitīna signālus, kas var aktivizēt pakārtotos aizsardzības procesus un uzlabot rezistenci. uz V. dahliae [62]. Atšķirībā no rīsu OsCERK1, LysM proteīniem tomātos ir būtiska funkcionāla atšķirība [63]: tomātos SlLYK10 un SlLYK12 piedalās AM simbiozes regulēšanā, SlLYK1 piedalās hitīna izraisītā imūnreakcijā, un SlLYK13 ir iesaistīts šūnu nāvē [57]. ,64]. AtCERK1 homologs no ābola MdCERK1 uzlabo izturību pret Alternaria alternata [59]. Pteris ryukyuensis hitināzei-A (PrChiA) ir hitīnu saistoša un pretsēnīšu aktivitāte [65], savukārt Equisetum arvense hitināzei-A (EaChiA) nav [66]. Galvenā strukturālā atšķirība starp PrChiA un EaChiA ir LysM domēnu skaits [66], taču nav datu, kas liecinātu, ka tas ir saistīts ar atšķirībām pretsēnīšu aktivitātē. Turklāt LysM proteīnu klātbūtne ābolos, vīnogās, kartupeļos un ābelēm ir arī identificēta un pierādīta, ka tā piedalās hitīna izraisītās imūnās reakcijās [59, 67–69]. LysM proteīni zirņos, petūnijās un lucernā ir iesaistīti augu AM simbiozē [70–73].

3. LysM inhibē hitīna signalizāciju sēnēs

Daudzi sēnīšu patogēni kodē eksosomālos efektorus, kas satur tādu pašu LysM domēnu kā augu hitīna receptori. Lielākā daļa sēnīšu patogēnu kavē hitīna izraisītu augu imunitāti, bloķējot hitīna uztveršanu vai signālu pārraidi [74–79]. Ecp6 Cladosporium flavum, kas ir pirmais atklātais LysM domēna efektors, infekcijas laikā helātus veido hitīnu [74]. Hitīna oligosaharīdi, kas atbrīvoti no invāzijas micēlija šūnu sienas ar šūnu līzi vai degradēti augu hitināžu ietekmē, saistās ar hitīna oligomēriem, lai novērstu augu uztveri, bloķējot hitīna izraisīto augu imunitāti [74, 75]. Pēc tam tika atklāta sēnīšu LysM efektoru partija, kas iesaistīta augu imunitātes kavēšanā.

Ascomycete sēnītes Colletotrichum higginsianum ekstracelulārajiem LysM strukturālajiem proteīniem ChELP1 un ChELP2, kas augos izraisa antracnozes slimību, ir divējāda loma piesaistē, šūnu funkcijā un hitīna izraisītā augu imūnsupresijā. ChELP1 un ChELP2 ir svarīga loma sēnīšu virulences uzturēšanā un to spējas iekļūt Arabidopsis epidermas šūnās un celofāna membrānās [79]. Fungalizīna metaloproteāze kukurūzas antracnozes sēnē Colletotrichum graminicola (Cgfl) satur ne tikai divus LysM domēnus, bet arī konservētās katalītiskās vietas HEXXH domēna cinka metaloproteināzes, un tā ir plaši konservēta sēnēs. Pēc kukurūzas invāzijas Cgfl tiek īpaši ekspresēts biotrofiskās fāzes laikā, un tika pierādīts, ka sēne izmanto gan Cgfl-mediētu, gan LysM proteīnu mediētu stratēģiju, lai kontrolētu hitīna signālus, nomācot saimniekorganisma hitināzes aktivitāti [80]. Līdzīgi, rīsu sēnīte Magnaporthe oryzae paļaujas ne tikai uz LysM proteīnu SLP1, bet arī uz 9. palīgaktivitātes saimes proteīna (Aa9) homologu MoAa91 (M. oryzae), kas nepieciešams virsmas atpazīšanai, kā arī hitīna izraisītas nomākšanai. augu imūnās atbildes. MoAa91 regulē G proteīna signalizācija (RGS) un RGS līdzīgi proteīni, kas nepieciešami appresorija attīstībai, un to arī pakļauj negatīvai transkripcijas faktora MoMsn2 regulēšanai. MoAa91 mutants veidoja nenobriedušas adherentas šūnas mākslīgi inducētajā saskarnē, un gēnu dzēšanas mutanti ievērojami samazināja patogenitāti.

Turpmākie pētījumi parādīja, ka MoAa91 tiek izdalīts eksosomālajā telpā, kur tas saistās ar hitīna un hitīna oligosaharīdiem, konkurējot ar rīsu imūnreceptoru CEBiP, kā rezultātā tiek kavēta hitīna izraisītās augu imūnās atbildes [81]. ZtGT2 proteīnam no kviešu patogēna Zymoseptoria tritici ir funkcija uzturēt sēnīšu šūnu sienas visattālāko virsmu, palīdzot paplašināt hifus uz cietajām virsmām. Tas ir plaši izplatīts sēnēs, un tā zudums izraisīja patogēna virulences zudumu uz saimnieka virsmas, ko izraisa hifa pagarinājuma trūkums. Mutācija ZtGT2 ortologā patogēnajā sēnē Fusarium graminearum izraisīja vairāku transmembrānu un izdalīto proteīnu konstitutīvi pastiprinātu ekspresiju, tostarp svarīgo LysM domēnu Zt3LysM, LysM domēna hitīnu saistošo virulences efektoru. Lai gan radniecīgajiem F. graminearum mutantiem adhēzija ar lapu virsmām netika ietekmēta, nopietns hifu augšanas traucējums mutantiem izraisīja līdzīgu patogenitātes zudumu šai taksonomiski nesaistītajai sēnei uz kviešu vārpām [82].

Mycosphaerella graminicola, kas izraisa kviešu Septoria tritici plankumu slimību, pārnēsā efektorus Mg1LysM un Mg3LysM, kas ir efektorproteīna ekstracelulārā proteīna 6 (Ecp6) homologi no biotrofiskā lapu pelējuma sēnīšu patogēna Cladosporium fulvum. Iepriekšējais darbs ir parādījis, ka šie sēnīšu efektori var saistīt hitīnu, tādējādi, savukārt, aizsargā sēnīšu hifus pret augu izcelsmes hitināzēm, iespējams, palīdzot patogēnam izvairīties no saimnieka imūnās atbildes, kas aktivizēta caur hitīna receptoriem CERK1 un CEBiP [76, 77]. Magnaporthe grisea LysM strukturālais proteīns, kas izdala efektorproteīnu, izdalītais LysM proteīns 1 (SLP1) un Rhizoctonia solani LysM efektors (RsLysM), inhibē hitīna izraisītu imunitāti, saistot hitīnu, taču tie nevar aizsargāt hifas no hidrolīzes [76,77, 83]. Pētījums par 18 iespējamiem LysM proteīniem Penicillium spp. atklāja, ka PeLysM1, PeLysM2, PeLysM3 un PeLysM4 ekspresijas līmeņi patogēna infekcijas laikā ievērojami palielinājās, bet neietekmēja sēnīšu virulenci. Ir arī pierādīts, ka PeLysM3 regulē sporu dīgtspēju un augšanas ātrumu [84].

Tomēr sēnīšu LysM ne vienmēr ir iesaistīti tikai manipulācijās ar augu imunitāti, kas izraisa kaitīgu ietekmi uz saimniekorganismu. Izdalītais LysM efektors, kas identificēts no modeļa arbuskulārās mikorizas (AM) sēņu sugas Rhizophagus irregularis (RiSLM), ir viens no visaugstāk ekspresētajiem efektorolbaltumvielām intraradikālajā micēlijā simbiozes laikā ar saimniekorganismu Medicago truncatula. In vitro saistīšanās eksperimenti ir parādījuši, ka RiSLM saistās ar hitīna oligosaharīdiem, lai aizsargātu sēnīšu šūnu sienas no hitināzes. Turklāt RiSLM var efektīvi traucēt hitīna izraisīto imūnreakciju, lai mazinātu hitīna izraisītu imunitāti simbiozes laikā, kas norāda uz LysM efektoru kopīgo lomu gan simbiotiskās, gan patogēnās sēnēs kādā evolūcijas posmā [85, {{2} }]. Līdzīgi, labvēlīgā sēne Trichoderma viride izmanto tādus efektorus kā Tal6, kas atdala GlcNAc oligomērus, tādējādi traucējot sēnīšu izcelsmes N-acetilglikozamīna uztveri ar auga uzraudzības iekārtām, tādējādi aizsargājot sēnīšu hifus no saimnieka hitināzēm [87].

N-glikozilācija kā pēctranskripcijas modifikācija ir tipisks efektoru mehānisms, ko plaši izmanto sēnīšu patogēni, lai modulētu to spēju izvairīties no saimnieka imunitātes [88]. Alg3-mediētā Slp1 N-glikozilācija ir nepieciešama tā olbaltumvielu stabilitātei un hitīna afinitātei. N-glikozilācija ar Slp1 palīdzību ir nepieciešama, lai izvairītos no saimnieka iedzimtās imunitātes [88]. ChELP1 un ChELP2 arī ir N-glikozilēti [79]. Šie pētījumi liecina, ka N-glikozilācija ir būtiska un ir izplatīta sēnīšu LysM efektoru modifikācija, lai sasniegtu īpaši augstu hitīna afinitāti [88]. N-glikozilācijas proteīnu liela mēroga identificēšana un salīdzināšana dažādās patogēnās sēnes Magnaporthe oryzae bioloģiskās attīstības stadijās parādīja, ka tika identificētas 559 N-glikozilācijas vietas no 355 proteīniem; vairums no tiem ir iesaistīti dažādos bioloģiskās attīstības procesos, piemēram, micēlijā, konīdijās un šūnu piesaistē un diferenciācijā [89].

4. LysM bloķēšanas manipulācijas ar imunitātes reakcijām starp augiem un patogēniem

Pašreizējais skatījums uz inducējamām aizsardzības reakcijām augu un patogēnu mijiedarbībā ir labi atspoguļots tā sauktajā zigzaga modelī. Šajā modelī pirmo inducēto aizsardzību aktivizē PRR, un PRR ir šūnu virsmas receptori, kas atpazīst MAMP [90]. Šī aizsardzības reakcija ietver lokālu šūnu sieniņu nostiprināšanu, reaktīvo skābekļa sugu veidošanos un pretmikrobu savienojumu ražošanu un izdalīšanos, kas kopā novērš lielāko daļu mikrobu invāzijas [1,3,7,90]. Kad patogēni veiksmīgi pārvar saimnieka aizsardzību, izmantojot izdalītos efektorus, tiek noteikta efektora izraisīta jutība, kas ir zigzaga modeļa galvenais elements [1]. LysM proteīniem, svarīgiem locekļiem, kas atrodas gan augos, gan sēnēs, vajadzētu būt nozīmīgai lomai, lai savienotu imunitātes modulāciju starp augiem un patogēniem.

Sēnīšu un augu mijiedarbības laikā, kad sēnes izlaužas cauri pirmā auga barjerai un iesaistās saimnieka virsmā, augu LysM proteīni darbojas kā PRR, lai atpazītu hitīnu un izraisītu imunitāti. Augs izmanto sekrēcijas hitināzi, lai hidrolizētu sēnīšu šūnu sienu un atbrīvotu brīvo oligohitīnu. Pēc tam aizsardzības signālus pārraida pakārtotā LysM citoplazmatiskā kināze, izraisot auga imūnreakciju, lai nomāktu sēnīšu vairošanos. Un otrādi, sēnītes izdala LysM proteīnus, lai nomāktu hitīna izraisītu imunitāti. Mikrobu LysM proteīni aizsargā sēnīšu šūnu sienu no hidrolīzes, saistoties ar visattālāko virsmu vai konkurējot ar augu LysM receptoriem, lai saistītu hitīna fragmentus un galu galā pārspētu augu imunitāti, lai atvieglotu sēnīšu infekciju.

Tādējādi LysM proteīni savieno imunitātes manipulācijas starp augiem un patogēniem. Tas ir labi pierādīts Verticillium spp. Kokvilnā vairākiem LysM proteīniem ir noteikta ietekme uz kokvilnas izturību pret Verticillium wilt, tostarp Gh-LYK1, Gh-LYK2 un GhLYK5 [58], pateicoties to hitīna saistīšanas spējai. V. dahliae gadījumā Vd2 LysM iedarbība veicina patogēna virulenci un saistās ar hitīnu, lai nomāktu hitīna izraisītas imūnās atbildes, tādējādi aizsargājot sēnīšu hifus pret hidrolīzi, ko veic auga hidrolītiskie enzīmi [91]. Patogēni ne tikai izmanto LysM efektorus, lai bloķētu augu imunitāti, mijiedarbojoties ar hitīna polimēru, lai aizsargātu micēliju, jo Verticillium lucerna izdala arī Verticillium nonalfalfae hitīnu saistošo proteīnu (VnaChtBP), kas satur ogļhidrātus saistošo motīvu 18 (CBM18) domēnu, kas mijiedarbojas ar hitīna polimērs [92]. Turklāt nesen veikts pētījums par V. dahliae atklāja, ka polisaharīda dezacetilāzes gēna (VdPDA1) dzēšana nopietni ietekmēja V. dahliae patogenitāti [93]. VdPDA1 ir spēcīga hitīna oligomēra dezacetilāzes aktivitāte uz šķīstošiem hitīna oligosaharīdiem sārmainā vidē. Turpmākie pētījumi atklāja, ka deacetilēti hitīna oligosaharīdi kavē LysM receptoru atpazīšanu, izraisot hitīna sensora imūno signālu pārraides bloķēšanu intracelulārajā šūnā, kas nomāc saimnieka imūnreakciju saimnieka-V laikā. dāliju mijiedarbība [93]. Tāpēc patogēnās sēnītes var bloķēt hitīna signālu pārraidi, (1) izdalot ārpusšūnu ķermeņa efektorus ar augstu afinitāti pret hitīna oligomēriem, (2) izdalot efektorus, kas konkurē ar hitīnu, lai saistīties ar augu LysM receptoru kināzēm, (3) deacetilējot hitīnu, lai izvairītos no imūnās atbildes reakcijas.

5. Secinājumi un nākotnes pētījumu perspektīvas

Koevolucionārās bruņošanās sacensības starp sēnēm un augiem izraisa augu aizsardzības reakciju pret sēnīšu hitīnu, izmantojot imunitātes manipulācijas starp augiem un patogēniem. Veiksmīgas sēnītes ir attīstījušas LysM efektorolbaltumvielas, kas traucē augu LysMmediated imūnās atbildes reakcijas, kas galu galā izraisa augu uzņēmību. Savukārt augi ir attīstījuši LysM receptorus, lai stimulētu aizsardzības reakcijas. Kad sēnītes attīstās, lai radītu jaunus LysM efektorus vai citos veidos traucē saimniekorganisma imunitāti, tiek uzskatīts, ka augi reaģēs arī ar jauniem LysM receptoriem, lai saglabātu augu imunitāti.

Tālu no LysM proteīnu izpratnes augos un sēnēs, prioritārie jautājumi, lai tuvākajā nākotnē virzītu pētījumus, ir šādi: (1) pašreizējā izpratne par sēnīšu LysM efektoriem un to inhibējošiem mehānismiem augu hitīna signalizācijā ir jāturpina uzlabot, ieskaitot jaunos. citu sēnīšu efektoru loma, kas iesaistīti gan saimnieka, gan patogēna imunitātes modulācijas savstarpējā savienošanā, vai nezināmu augu LysM receptoru atklāšanā utt.; (2) augu un sēņu LysM proteīnu atšķirīgo/kopīgo īpašību un to evolūcijas attiecību identificēšana (tas atvieglotu izpratni par koevolūciju par to, kā LysM savstarpēji savieno imunitātes manipulācijas starp augiem un patogēniem); (3) izņemot imunitātes manipulācijas funkciju augu un sēnīšu mijiedarbības laikā, kādas ir citas LysM proteīnu funkcijas, īpaši sēnēs (papildus imunitātes manipulācijās iesaistītajiem locekļiem, dažu citu LysM proteīnu locekļu bioloģiskās funkcijas joprojām ir neskaidrs); un (4) sēnīšu LysM proteīni darbojas kā efektori, lai aizsargātu šūnu sienu no augu hitināžu hidrolīzes un manipulētu ar imunitāti augu un sēnīšu mijiedarbības laikā. Tomēr arī LysM proteīnu loma AM simbiozē ir jāturpina pētīt, lai veicinātu labvēlīgo mikrobu izmantošanu augu veselībai un ilgtspējīgi sasniegtu nodrošinātību ar pārtiku.

Autora ieguldījums:

X.-YY un X.-FD izstrādāja raksta tēmu. S.-PH uzrakstīja sākotnējo melnrakstu. J.-JL, J.-PL un WJ piedalījās manuskripta sagatavošanā un pārskatīšanā. ND un J.-YC sniedza palīdzību rediģēšanā. Visi autori ir izlasījuši un piekrituši publicētajai manuskripta versijai.

Finansējums:

Šis darbs tika atbalstīts ar dotācijām no Ķīnas Nacionālās galvenās pētniecības un attīstības programmas (2018YFE0112500), Elites jaunatnes programmas (Ķīnas Lauksaimniecības zinātņu akadēmija, CAAS) J.-YC un Lauksaimniecības zinātnes un tehnoloģiju inovāciju programmas dotācijas X. -FD un Ķīnas Nacionālā dabaszinātņu fonda dotācija (32001845) WJ.

Institucionālās pārbaudes padomes paziņojums:

Nav piemērojams.

Informētas piekrišanas paziņojums:

Nav piemērojams.

Paziņojums par datu pieejamību:

Nav piemērojams.

Pateicības:

Jau iepriekš atvainojamies visiem izmeklētājiem, kuru pētījumus nevarēja atbilstoši citēt telpas ierobežojumu dēļ. Izsakām īpašu pateicību Krišnam V. Subbarao (Kalifornijas Universitāte, Deivisa) par noderīgajiem ieteikumiem.

Interešu konflikti:

Autori paziņo, ka nav interešu konflikta.

Atsauces

1. Zipfel, C. Augu rakstu atpazīšanas receptori. Trends Immunol. 2014, 35, 345–351. [CrossRef]

2. Nirnbergers, T.; Kemmerling, B. Receptoru proteīna kināzes – modeļu atpazīšanas receptori augu imunitātē. Trends Plant Sci. 2006, 11, 519–522. [CrossRef]

3. Lu, Y.; Tsuda, K. PRR un NLR-mediētās signalizācijas intīma asociācija augu imunitātē. Mol. Augu mikrobu mijiedarbība. 2021, 34, 3.–14. [CrossRef]

4. Li, B.; Lu, D.; Shan, L. Rakstu atpazīšanas receptoru ubikvitinācija augu iedzimtajā imunitātē. Mol. Augu patols. 2014, 15, 737–746. [CrossRef]

5. Chisholm, ST; Kekers, G.; Diena, B.; Staskawicz, BJ Saimnieka un mikrobu mijiedarbība: augu imūnās atbildes evolūcijas veidošana. Cell 2006, 124, 803–814. [CrossRef] [PubMed]

6. Yu, X.; Fengs, B.; Viņš, P.; Shan, L. No haosa līdz harmonijai: atbildes un signāli pēc mikrobu modeļa atpazīšanas. Annu. Rev. Phytopathol. 2017, 55, 109.–137. [CrossRef] [PubMed]

7. Ņūmens, MA; Sundelins, T.; Nīlsens, JT; Erbs, G. MAMP (ar mikrobiem saistītais molekulārais modelis) izraisīja imunitāti augos. Priekšpuse. Augu Sci. 2013, 4, 139. [CrossRef] [PubMed]

8. Cui, H.; Tsuda, K.; Pārkers, J. Efektora izraisīta imunitāte: no patogēna uztveres līdz spēcīgai aizsardzībai. Annu. Rev. Plant Biol. 2015, 66, 487–511. [CrossRef]

9. Dubey, M.; Vélez, H.; Brobergs, M.; Jensens, DF; Karlsson, M. Clonostachys rosea LysM proteīni regulē sēnīšu attīstību un veicina hifu aizsardzību un biokontroles īpašības. Priekšpuse. Microbiol. 2020, 11, 679. [CrossRef] [PubMed]

10. Buist, G.; Stīns, A.; Koks, J.; Kuipers, OP LysM, plaši izplatīts proteīna motīvs saistīšanai ar (peptīdu) glikāniem. Mol. Microbiol. 2008, 68, 838–847. [CrossRef]

11. Dworkin, J. Sēnīšu un baktēriju ogļhidrātu noteikšana: vai līdzīgajām hitīna un peptidoglikāna struktūrām ir nozīme imūnās disfunkcijas gadījumā? PLoS Patogs. 2018, 14, e1007271. [CrossRef] [PubMed]

12. Oi, V.; Vuongs, T.; Hārdijs, R.; Reidlers, Dž.; Dangle, J.; Hercenbergs, L.; Stryer, L. Bacillus fāga phi 29 gēnu 14. un 15. nukleotīdu secība: 15. gēna homoloģija ar citiem fāga lizocīmiem. Nucleic Acids Res. 1986, 14, 10001–10008.

13. De Wit, PJ; Mehrabi, R.; Van den Burga, HA; Stergiopoulos, I. Sēnīšu efektorolbaltumvielas: pagātne, tagadne un nākotne. Mol. Augu patols. 2009, 10, 735–747. [CrossRef] [PubMed]

14. Džans, XC; Lielgabals, SB; Steisija, G. LysM gēnu evolūcijas genomika sauszemes augos. BMC Evol. Biol. 2009, 9, 183. [CrossRef]

15. Džans, XC; Lielgabals, SB; Stacey, G. Lizīna motīva tipa receptoru tipa kināžu molekulārā attīstība augos. Augu fiziol. 2007, 144, 623–636. [CrossRef]

16. Mija, A.; Alberts, P.; Šinja, T.; Desaki, Y.; Ičimura, K.; Širasu, K.; Narusaka, Y.; Kavakami, N.; Kaku, H.; Shibuya, N. CERK1, LysM receptoru kināze, ir būtiska hitīna izsaucēja signalizācijai Arabidopsis. Proc. Natl. Akad. Sci. ASV 2007, 104, 19613–19618. [CrossRef]

17. Šimizu, T.; Nakano, T.; Takamizava, D.; Desaki, Y.; Iši-Minami, N.; Nišizava, Y.; Minami, E.; Okada, K.; Jamane, H.; Kaku, H.; un citi. Divas LysM receptoru molekulas, CEBiP un OsCERK1, kopīgi regulē chitīna izsaucēja signālu pārraidi rīsos. Plant J. 2010, 64, 204–214. [CrossRef]

18. Vans, Dž. Džans, XC; Neece, D.; Ramonell, KM; Clough, S.; Kima, SY; Steisija, MG; Steisija, G. LysM receptoriem līdzīgai kināzei ir izšķiroša nozīme hitīna signalizācijā un sēnīšu rezistencē Arabidopsis. Plant Cell 2008, 20, 471–481. [CrossRef]

19. Iizasa, E.; Mitsutomi, M.; Nagano, Y. Augu LysM receptoriem līdzīgas kināzes LysM RLK1/CERK1 tieša saistīšanās ar hitīnu in vitro. J. Biol. Chem. 2010, 285, 2996–3004. [CrossRef] [PubMed]

20. Brotmens, Y.; Landau, U.; Pnini, S.; Lisec, J.; Balazadehs, S.; Mullers-Rēbers, B.; Zilberšteins, A.; Vilmicers, L.; Čets, I.; Viterbo, A. LysM receptoriem līdzīgā kināze LysM RLK1 ir nepieciešama, lai aktivizētu aizsardzības un abiotiskā stresa reakcijas, ko izraisa pārmērīga sēnīšu hitināžu ekspresija Arabidopsis augos. Mol. Augs 2012, 5, 1113–1124. [CrossRef]

21. Čens, L.; Hamada, S.; Fudživara, M.; Žu, T.; Thao, NP; Vongs, HL; Krišna, P.; Ueda, T.; Kavasaki, T.; Shimamoto, K. Hop/Sti1-Hsp90 chaperona komplekss atvieglo PAMP receptoru nobriešanu un transportēšanu rīsu iedzimtajā imunitātē. Cell Host Microbe 2010, 7, 185–196. [CrossRef] [PubMed]

22. Akamatsu, A.; Vongs, HL; Fudživara, M.; Okuda, J.; Nišida, K.; Uno, K.; Imai, K.; Umemura, K.; Kavano, Y.; Shimamoto, K. OsCEBiP/OsCERK1-OsRacGEF1-OsRac1 modulis ir būtiska hitīna izraisītas rīsu imunitātes agrīna sastāvdaļa. Cell Host Microbe 2013, 13, 465–476. [CrossRef]

23. Šinja, T.; Jamaguči, K.; Desaki, Y.; Jamada, K.; Narisava, T.; Kobajaši, Y.; Maeda, K.; Suzuki, M.; Tanimoto, T.; Takeda, J. Chitīna izraisītās aizsardzības reakcijas selektīva regulēšana ar Arabidopsis receptoriem līdzīgo citoplazmas kināzi PBL27. Plant J. 2014, 79, 56–66. [CrossRef] [PubMed]

24. Jamaguči, K.; Jamada, K.; Išikava, K.; Jošimura, S.; Hajaši, N.; Učihaši, K.; Išihama, N.; Kiši-Kaboši, M.; Takahaši, A.; Tsuge, S. Receptoriem līdzīga citoplazmas kināze, kuras mērķis ir augu patogēna efektors, tiek tieši fosforilēta ar hitīna receptoru un mediē rīsu imunitāti. Cell Host Microbe 2013, 13, 347–357. [CrossRef]

For more information:1950477648nn@gmail.com